ASARYKOUA
U N I V E R Z I T A
PŘÍRODOVĚDECKÁ F A K U L T A
Jak motýli unikají před
netopýry: interakce mezi
predátorem a kořistí
Bakalářská práce
K A R E L KOTOUL
Vedoucí práce: doc. Mgr. Tomáš Bartoníčka, Ph.D.
Ústav botaniky a zoologie
Program: Ekologická a evoluční biologie
Brno 2023
t s r .
Bibliografický záznam
Autor: K a r e l K o t o u l
Přírodovědecká fakulta, M a s a r y k o v a u n i v e r z i t a
U s t a v b o t a n i k y a z o o l o g i e
Název práce:
Studijní program:
Jak motýli unikají před netopýry: interakce m e z i
predátorem a kořistí
Ekologická a evoluční b i o l o g i e
Vedoucí práce: doc. M g r . Tomáš Bartoníčka, P h . D .
Akademický rok: 2 0 2 2 / 2 0 2 3
Počet stran:
Klíčová slova:
5 6
Chiroptera; l e t o u n i ; motýli; únikové chování; tympanální
orgán; echolokace; playback; únikové manévry
Bibliographic Entry
Author: K a r e l K o t o u l
F a c u l t y o f Science, M a s a r y k U n i v e r s i t y
D e p a r t m e n t o f B o t a n y a n d Z o o l o g y
Title of Thesis: H o w m o t h s escape bats: predator-prey interactions
Degree Programme: E c o l o g i c a l a n d e v o l u t i o n a r y b i o l o g y
Supervisor: doc. M g r . Tomáš Bartonička, P h . D .
Academic Year: 2 0 2 2 / 2 0 2 3
Number of Pages: 5 6
Keywords: Chiroptera; bats; m o t h s ; escape behaviour; t y m p a n a l
organ; echolocation; playback; evasive m a n e u v e r s
Abstrakt
Teoretická část této práce pojednává o adaptacích, které umožňují motýlům odolávat
předací letounů se zvláštním o h l e d e m n a behaviorální reakce spojené se v z n i k e m
tympanálního orgánu a j e h o přítomností m e z i fylogenetickými s k u p i n a m i . Dále j s o u v
práci u v e d e n y i adaptace letounů, které b y j i m m o h l i umožňovat t o t o únikové chování
obcházet. Cílem praktické části pak b y l o u vybraných zástupců nočních motýlů získat
údaje o j e j i c h únikovém chování pomocí playbackového e x p e r i m e n t u v e voliéře. V
e x p e r i m e n t u b y l y použity nahrávky echolokace o d šesti druhů letounů - Barbastella
barbastellus, Plecotus auritus, Pipistrellus pipistrellus, Eptesicus serotinus, Rhinolophus
euryale a R. hipposideros. Nejvíce jedinců provádějících únikové manévry b y l o
zaznamenáno v reakci n a nahrávky d r u h u P. auritus, naopak n a nahrávky druhů r o d u
Rhinolophus a d r u h u B. barbastellus n e b y l a zaznamenána reakce žádná. U zástupců
čeledí N o c t u i d a e , Drepanidae, N o t o d o n t i d a e n e b y l y zjištěny téměř žádné reakce, n a
rozdíl o d početných reakcí zástupců z čeledí G e o m e t r i d a e a Crambidae. Naprostá většina
sledovaného únikového chování představovala eratický manévr, k d y sledovaný jedinec
reagoval pomocí prudkého zatočení n e b o začal létat ze strany na stranu (zig-zag). Získané
výsledky o únikových manévrech pak b y l y porovnávány s daty získanými z molekulární
analýzy netopýřího trusu.
Abstract
T h e theoretical part o f this w o r k discusses the adaptations w i t h w h i c h m o t h s can
resist p r e d a t i o n b y bats; special regard i s g i v e n to the b e h a v i o u r a l responses associated
w i t h the f o r m a t i o n o f the t y m p a n i c o r g a n and their presence a m o n g p h y l o g e n e t i c groups.
A d d i t i o n a l l y , bat adaptations that c o u l d enable t h e m to bypass this evasive b e h a v i o u r are
also discussed here. T h e practical part a i m e d t o catch selected m o t h s and record their
escape m a n o e u v r e s t h r o u g h a p l a y b a c k e x p e r i m e n t conducted i n the aviary. E c h o l o c a t i o n
recordings f r o m the approach phase o f six bats species w e r e used i n this e x p e r i m e n t Barbastella
barbastellus, Plecotus auritus, Pipistrellus pipistrellus, Eptesicus serotinus,
Rhinolophus euryale a n d R. hipposideros. M o s t i n d i v i d u a l s p e r f o r m i n g escape
m a n e u v e r s w e r e recorded i n response to the playbacks o f P. auritus, w h i l e n o response
w a s recorded to the playbacks o f bats f r o m the order Rhinolophus and B. barbastellus.
A l m o s t n o n e o r n o reactions h a v e been recorded f r o m species b e l o n g i n g to the f a m i l i e s
N o c t u i d a e , D r e p a n i d a e and N o t o d o n t i d a e , this w a s i n contrast to species f r o m the f a m i l i e s
G e o m e t r i d a e and C r a m b i d a e . M o s t o f the recorded m a n o e u v r e s w e r e erratic, w h e r e the
observed i n d i v i d u a l s responded w i t h a sharp t u r n o r p e r f o r m e d zig-zag flight. R e c o r d e d
data o n evasive m a n o e u v r e s w a s t h e n c o m p a r e d w i t h a m o l e c u l a r analysis o f b a t
droppings u s i n g the m e t h o d s o f D N A metabarcoding.
M A S A R Y K O V A U N I V E R Z I T A
P Ř Í R O D O V Ě D E C K Á F A K U L T A
K O T L Á Ř S K Á 2 6 1 1 3 7 B R N O
I C : 0 0 2 1 6 2 2 4
D I Č : C Z 0 0 2 1 6 2 2 4
Z A D Á N Í
B A K A L Á Ř S K É P R Á C E
Akademický rok: 2 0 2 2 / 2 0 2 3
Ústav: Ústav b o t a n i k y a z o o l o g i e
S t u d e n t : K a r e l Kotoul
P r o g r a m : Ekologická a evoluční biologie
S p e c i a l i z a c e : Ekologická a evoluční biologie
Ředitel ústavu PřF M U Vám ve s m y s l u Studijního a zkušebního rádu M U určuje bakalářskou práci s názvem:
Název práce: J a k motýli unikají před netopýry: interakce m e z i predátorem a kořistí
Název práce anglicky: H o w m o t h s e s c a p e bats: p r e d a t o r - p r e y Interactions
Jazyk závěrečné práce: čeština
Oficiální zadání:
Jedním z e známých příkladů interakcí m e z i predátorem a kořistí je m o d e l tympanálnich nočních motýlů a jejich únikových
reakcí před předací letouny. S c h o p n o s t r o z e z n a t echolokační signály netopýrů v e d e k různým typům únikového
chování motýlů, Přestože existují detailní studie sluchového aparátu, a odpovědí o d několika modelových druhů m o týlů,
není známa variabilita únikového chování m e z i čeleděmi a n i druhy motýlů. S t u d e n t naváže n a dílčí výsledky
bakalářské práce řešené před časem n a ÚBZ ( M . Kotúč) a doplní i n f o r m a c e o únikovém chování o d dalších druhů
tympanálnich motýlů. Z a tímto účelem student p r o v e d e playbackové e x p e r i m e n t y v e voliéře. Cíle práce: 1) S t u d e n t
p r o v e d e rešerši zaměřenou n a typy b e h a v i o r a l nich odpovědí motýlů s o h l e d e m n a vzájemné příbuzenské vztahy. 2 )
O t e s t u j e význam f y l o g e n e z e n a typy únikového chováni motýlů. 3 ) Vyhodnotí úspěšnost únikových strategií motýlů
s o h l e d e m n a jejich předáci vybranými letouny. Výběr z doporučené literatury: C o r c o r a n A J , C o n n e r W E , 2 0 1 2 . S o n
a r j a m m i n g in t h e field: e f f e c t i v e n e s s a n d b e h a v i o r o f a u n i q u e p r e y d e f e n s e . J o u r n a l of E x p e r i m e n t a l Biology 2 1 5
(24): 4 2 7 8 - ^ 1 2 8 7 . Fullard J . H . ( 1 9 9 8 ) T h e S e n s o r y C o e v o i u t i o n o f M o t h s a n d Bats. In: H o y R . R . , P o p p e r A . N . , F a y
R . R . (eds) C o m p a r a t i v e H e a r i n g : Insects. S p r i n g e r H a n d b o o k o f A u d i t o r y R e s e a r c h , v o l 10. Springer, N e w Y o r k , N Y .
h t t p s : / / d o i . o r g / 1 0 - l 0 0 7 / 9 7 8 - 1 - 4 6 1 2 - 0 5 8 5 - 2 _ 8 Fullard J H , F e n t o n M B , S i m m o n s J A , 1 9 7 9 , J a m m i n g bat e c h o l o c a t i o n :
t h e clicks o f arctiid m o t h s . C a n a d i a n J o u r n a l o f Z o o l o g y 5 7 (3): 6 4 7 - 6 4 9 . d o l : 1 0 . 1 1 3 9 / Z 7 9 - 0 7 6 Fullard J H ; S i m m o n s ,
J A ; Saillant, P A ( 1 9 9 4 ) . J a m m i n g bat e c h o l o c a t i o n : t h e d o g b a n e tiger m o t h C y c n i a t e n e r a t i m e s its clicks t o t h e t e r m i nal
attack calls of t h e big b r o w n b a t E p t e s i c u s f u s c u s . T h e J o u r n a l of e x p e r i m e n t a l biology 1 9 4 (1): 2 8 5 - 9 8 . C h i u C ,
X i a n W , M o s s C F 2 0 0 8 . Flying in silence: E c h o l o c a t i n g bats c e a s e vocalizing t o avoid s o n a r j a m m i n g . P r o c e e d i n g s
of t h e National A c a d e m y of S c i e n c e s 1 0 5 (35): 1 3 1 1 6 - 1 3 1 2 1 . d o i : 1 0 . 1 0 7 3 / p n a s . 0 8 0 4 4 0 8 1 0 5 T h o m a s , edited b y J e a
n e t t e A.; Moss,, C y n t h i a F.: Vater, M a r i a n n e ( 2 0 0 4 ) . E c h o l o c a t i o n in bats a n d dolphins. C h i c a g o : T h e University of
C h i c a g o P r e s s . , S u r l y k k e A , K a l k o E K , 2 0 0 8 . E c h o l o c a t i n g bats c r y out loud t o detect their prey. P L o S O N E 3 (4);
e 2 0 3 6 . d o i : 1 0 . 1 3 7 1 / j o u r n a l . p o n e , 0 0 0 2 0 3 6 .
MUNI
SC I
S T R U N U 1 Z 2
Vedoucí práce: doc. Mgr. Tomáš Bartoníčka, P h . D .
Konzultant: Mgr. A d a m Konečný, P h . D .
Datum zadáni práce: 25. 10. 2 0 2 1
V Brně dne: 2 1 . 12. 2 0 2 2
Karel Kotoul, 2 5 . 10. 2 0 2 1
doc. Mgr. Tomáš Bartoníčka, P h . D . , 25. 10. 2 0 2 1
doc. Dipl. Biol. Jiří Schlaghamerský, P h . D . , 1 1 . 1 1 . 2 0 2 1
S T R A N * 2 Z 2
Poděkování
Rád b y c h tímto poděkoval vedoucímu práce doc. M g r . Tomáši Bartoničkovi, P h . D .
za odborné vedení, trpělivost a čas, který m i v průběhu zpracování této práce věnoval.
Dále b y c h chtěl poděkovat M g r . Janu Blažkovi z a uvedení d o l o v u nočních motýlů a
p o m o c s genetickou analýzou t r u s u letounů. Z a připomínky a p o d m e t y k fylogenetické
analýze děkuji k o n z u l t a n t o v i M g r . A d a m o v i Konečnému, P h . D . N a závěr b y c h chtěl
vyjádřit velký dík mé rodině a přátelům, kteří m i b y l i p o d p o r o u p o celou d o b u mého
studia.
Prohlášení
Prohlašuji, že j s e m svoji bakalářskou práci v y p r a c o v a l samostatně p o d vedením
vedoucího práce s využitím informačních zdrojů, které j s o u v práci citovány.
V Brně dne 3 . 1 . 2 0 2 3
K a r e l K o t o u l
Obsah
1. Úvod 1 2
2. Cíle práce 13
3. Sluchové orgány motýlů 1 4
4. F y l o g e n e z e a systém motýlů 16
4 . 1 . Fylogenetické v z t a h y uvnitř druhově nej bohatších nadčeledí 18
5. O b r a n a motýlu před 1 etouny 2 1
5 . 1 . Únikové manévry nočních motýlů 2 1
5.2. Akustická obrana 2 2
5.3. Další f o r m y obrany 2 3
6. Adaptace letounů 2 4
6 . 1 . Allotonické frekvence 2 4
6.2. L o v bez použití echolokace 2 5
6.3. E c h o l o k a c e s nízkou i n t e n z i t o u 2 5
7. M e t o d i k a 2 7
7 . 1 . Použité nahrávky 2 7
7.2. Playbackový e x p e r i m e n t 2 8
7.3. Molekulární analýza netopýřího t r u s u 3 0
7.4. Statistická analýza 3 0
8. Výsledky 3 1
8 . 1 . Úniková chování motýlů dle d r u h u letouna 3 1
8.2. Význam fylogeneze n a t y p u únikového chování 3 5
8.3. S t y l letu 3 8
8.4. Analýza t r u s u P. auritus a B. barbastellus 3 9
8.4.1. Výskyt v potravě a přítomnost únikové reakce 4 0
8.4.2. Porovnání s charakterem letu 4 1
9. D i s k u z e 4 2
9 . 1 . Únikové reakce podle d r u h u predátora 4 2
9.2. Únikové chovaní dle fylogenetických s k u p i n 4 3
9.3. Analýza trusu 4 5
10. Závěr 4 7
11. L i t e r a t u r a 4 8
1. Úvod
V průběhu evoluce se u nočních motýlů v y v i n u l a řada adaptací, které j i m umožňují
odolávat predačnímu t l a k u letounů. Jednou z těchto adaptací j e i tympanální orgán,
pomocí něhož m o h o u zaznamenat echolokační signály útočícího letouna. Motýli p a k
m o h o u n a t y t o signály reagovat například různými změnami v e svém letu. Přestože b y l y
t y t o únikové manévry o d počátku j e j i c h výzkumu v 60. letech ( R o e d e r 1962, A g e e 1969)
několikrát studovány, provedené studie většinou nerozlišovali m e z i sledovanými d r u h y
ani nadčeleděmi motýlů, tedy dodnes není zcela jasné, j a k m o c se t o t o chování liší m e z i
jednotlivým d r u h y n e b o fylogenetickými s k u p i n a m i . Nejedná se však o jediný způsob,
j a k motýli unikají predáci letounů a některé d r u h y dokonce disponují a k u s t i c k o u o b r a n o u
n e b o jinými behaviorálními adaptacemi. V neposlední řadě p a k existují i různé
morfologické adaptace, které m o h o u zvýšit šanci motýla v y h n o u t se útoku letouna.
Další otázkou j e , j a k j e t o t o únikové chování účinné d l e d r u h u útočícího letouna.
Protože existují d r u h y letounů j a k o například netopýr černý (B. barbastellus), u kterých
noční motýli se sluchovými orgány představují nej větší podíl p o t r a v y ( V a u g h a n 1997).
Otázkou tedy zůstává, zda j s o u některé d r u h y nočních motýlů se svým t y p e m únikového
chování více úspěšní než d r u h y jiné.
Získaní informací o únikovém chování o d co nej většíh o počtu druhů nočních motýlů,
by nám p a k m o h l o p o m o c i lépe pochopit d i v e r z i t u takového chovaní v k o n t e x t u
k o e v o l u c e nočních motýlu a letounů obecně.
12
2. Cíle práce
1) Provést rešerši zaměřenou na t y p y behavioral n i c h odpovědí motýlů s o h l e d e m n a
vzájemné příbuzenské v z t a h y .
2) Otestovat význam fylogeneze na t y p u únikového chování motýlů.
3) V y h o d n o t i t úspěšnost únikových strategií motýlů s o h l e d e m n a j e j i c h predáci
vybranými l e t o u n y .
13
3. Sluchové orgány motýlů
Tympanální orgány motýlů představují asi nej významnější adaptaci, která nočním
motýlům pomáhá odolávat predačnímu t l a k u letounů a k jejichž v z n i k u došlo v e v o l u c i
několikrát nezávisle n a sobě ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) . Předpokládalo se, že hlavním
selekčním t l a k e m vedoucím k jej i c h v z n i k u b y l a právě predace echolokujících letounů
( F u l l a r d 1998), K a w a h a r a et al. ( 2 0 1 9 ) však datují v z n i k většiny tympanálních orgánů u
motýlů d o období pozdní křídy (92-78 M a ) , tedy m i l i o n y l e t před v z n i k e m prvních
letounů ( T e e l i n g et al. 2 0 0 5 ) . Je tedy možné, že t y t o orgány původně v z n i k l y , a b y
motýlům p o s k y t o v a l i větší přehled o p o h y b u jiných predátorů ( K a w h a r a et al. 2 0 1 9 ,
M i k h a i l et al. 2 0 1 8 ) .
D n e s má však většina nočních motýlu sluchové orgány, které j sou nej citlivej ší právě
na frekvence vysílané echolokačními signály sympatiických letounů ( F u l l a r d 1998).
Motýli, kteří nejsou předací l e t o u n y ohroženi, j a k o j s o u motýli denní a motýli n a
některých oceánských ostrovech, disponují orgány, které j s o u citlivější n a nižší zvukové
frekvence, než j e echolokace letounů (ter Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) . Některé d r u h y
motýlů j s o u d o k o n c e schopné reagovat i na p o h y b a údery křídel ptáků, kteří představují
j e j i c h další predátory (Jacobs et al. 2008, F o u r n i e r et al. 2 0 1 3 ) . L z e se tedy domnívat, že
původní sluchové orgány b y l y přizpůsobeny právě nižším frekvencím a následně došlo k
adaptaci na vysokofrekvenční signály letounů ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) . Podobně t o m u b y l o
zřejmě i u jiných řádů h m y z u , například k u d l a n k y ( M a n t o d e a ) též disponují tympanálními
orgány citlivými n a u l t r a z v u k a předpokládá se, že j e j i c h primární funkcí j e detekce
útočícího letouna ( Y a c k & D a w s o n 2 0 0 8 ) . Molekulární studie však odhadují, že k vývoji
těchto orgánů opět došlo před v z n i k e m letounů ( Y a g e r & S v e n s o n 2 0 0 8 ) .
Tympanální orgán se skládá z membránovitého bubínku ( t y m p a n u m ) , který v i b r u j e
v reakci n a u l t r a z v u k , a scolopodia se senzorickými buňkami ( v literatuře označovanými
j a k o buňky t y p u A ) , které j s o u těmito v i b r a c e m i aktivovány ( F u l l a r d 1998, obr. 1). Počet
těchto senzorických buněk se liší v závislosti n a čeledi, nejméně se j i c h nachází u
nadčeledí N o c t u o i d e a (1-2) a Drepanoidea (2), n a o p a k nejvíce u nadčeledí G e o m e t r o i d e a
(2-4) a P y r a l o i d e a (4) (Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) .
14
Obr. 1: Řez tympanálním orgánem motýla čeledi Noctuidae. T y m p a n u m je upnuté v chitinovém
rámečku a opírá se o měchýřkovitě rozšířenou tracheu. Senzorické buňky A I a A 2 . (upraveno dle
Roeder & Treat 1957)
Liší se i samotné umístění orgánů, u zástupců nadčeledi N o c t u o i d e a se tympanální
orgány nachází n a t h o r a x u , kdežto u zbylých nadčeledi (s výjimkou nadčeledi
P a p i l i o n o i d e a a B o m b y c o i d e a ) se nachází n a a b d o m e n u (ter Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) .
Přestože tedy počet senzorických buněk může být různý, všechny buňky mají stejný
frekvenční rozsah a motýli tedy nejsou zřejmě schopni m e z i f r e k v e n c e m i rozlišovat
( F u l l a r d 1998). Jsou z d e ovšem rozdíly v citlivosti n a i n t e n z i t u z v u k u , což motýlům
umožňuje lépe rozlišovat m e z i i n t e n z i t o u přijímaného signálu (Hofstede & R a t c l i f f e
2 0 1 6 ) .
Jak již b y l o dříve zmíněno, frekvenční citlivost sluchového orgánu se liší podle
prostředí a společenstva v e kterém se motýl nachází. V Severní A m e r i c e a v Evropě se
citlivost tympanálního orgánu pohybuje v rozmezí o d 2 0 - 6 0 k H z ( F u l l a r d 1998, W a t e r s
2 0 0 3 , ter Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) , kdežto například u afrických druhů motýlů může
tento rozsah slyšitelných frekvencí být až 5-110 k H z (Jacobs et al. 2 0 0 8 ) . Rozdíly
n a j d e m e i v c i t l i v o s t i n a i n t e n z i t u ( d B ) z v u k u , například motýli větších rozměrů j s o u
schopni slyšet z v u k y o nižší intenzitě než menší d r u h y ( S u r l y k k e et al. 1999). N a o p a k
druhy, které vylétávají b r z y na jaře disponují orgány, jež j s o u méně citlivé n a i n t e n z i t u
z v u k u , než j e t o m u u letních druhů ( F u l l a r d 1977, F u l l a r d & B a r c l a y 1980).
15
4. Fylogeneze a systém motýlů
N e j starší dochovaná fosilie řádu L e p i d o p t e r a pochází z období přelomu triasu a j u r y ,
a tedy odpovídá staří zhruba 2 0 1 milionů let ( v a n E l d i j k et al. 2 0 1 8 ) . D l e posledních
molekulární analýz se však odhaduje, že se poslední společný předek o b j e v i l před zhruba
3 0 0 m i l i o n y let, téměř o 100 milionů l e t dříve ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) . První motýli
d i s p o n o v a l i kousacím ústrojím a s největší pravděpodobností se živili n a bezcévných
rostlinách, následně pak v průběhu evoluce postupně docházelo k odštěpovaní linií, které
přešli n a nový zdroj potravy, jakými b y l y nejdříve cévnaté r o s t l i n y a později r o s t l i n y
krytosemenné ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) . Nektarivorní motýli se poprvé objevují v e středním
triasu (zhruba před 2 4 0 m i l i o n y let), tedy v období, v e kterém docházelo k d i v e r z i f i k a c i
korunových s k u p i n kvetoucích r o s t l i n ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) .
Druhově nej početnějším (98 % druhů) j e k l a d D i t r y s i a ( v a n N i e u k e r k e n et al. 2 0 1 1 ) ,
jehož stáří j e odhadováno n a 154,7 milionů l e t ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) . Molekulární
analýzy ukazují n a monofyletičnost t o h o t o k l a d u , což potvrzuje i společná apomorfie,
k t e r o u j e výskyt d v o u reprodukčních otvorů u samic ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) .
V rámci k l a d u D i t r y s i a se nachází k l a d O b t e c t o m e r a uvnitř kterého se nachází
některé l i n i e typické přítomností sluchových orgánů v podobě tympanálních orgánů
( M i t t e r et al. 2 0 1 7 ) . K l a d Obtectomera se skládá z nadčeledí Pyraloidea, P a p i l i o n o i d e a a
k l a d u M a c r o h e t e r o c e r a tvořeným nadčeleděmi Drepanoidea, N o c t u o i d e a , G e o m e t r i d e a a
B o m b y c o i d e a (Obr. 2; B a z i n e t et al. 2 0 1 3 , K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) .
V k l a d u M a c r o h e t e r o c e r a se pak nadčeleď D r e p a n o i d e a jeví j a k o bazálni skupina a
j e tedy sesterská k e zbylým nadčeledím ( B a z i n e t et al. 2 0 1 3 , K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) .
Předpokládalo se, že může existovat sesterský v z t a h m e z i nadčeleděmi G e o m e t r i d e a a
N o c t u o i d e a ( K a w a h a r a et al. 2 0 1 4 ) , recentní studie však předpokládají, že G e o m e t r i d e a
j s o u více příbuzné k e k l a d u zahrnující nadčeledi B o m b y c o i d e a a L a s i o c a m p o i d e a (Obr.
1; Y a n g et al. 2 0 1 3 , K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 , M a y e r et al. 2 0 2 1 ) , což j e podporováno i
některými morfologickými z n a k y (Rajaei et al. 2 0 1 5 ) .
16
Obr. 2: Fylogenetický strom řádu Lepidoptera s datováním. (Převzato z Kawahara et al. 2019)
17
4.1. Fylogenetické vztahy uvnitř druhově nejbohatších nadčeledí
Pyraloidea - zahrnuje 15 5 7 6 popsaných druhů malých až středně velkých motýlů ( v a n
N i e u k e r k e n et al. 2 0 1 1 ) . Monofyletičnost této s k u p i n y podporují j a k morfologické z n a k y
(Heikkilä et al. 2 0 1 5 ) , t a k i molekulární analýzy ( R e g i e r et al. 2 0 1 2 , M u t a n e n et al. 2 0 1 0 ) .
Z a j e d n u z hlavních synapomorfí j e považován pár ventrálních tympanálních orgánů n a
druhém segmentu a b d o m e n u ( M u n r o e e t a l . 1998, tab. 1 ) . Staří této s k u p i n y j e
odhadováno n a 80-105 milionů let ( W a h l b e r g et al. 2 0 1 3 ) .
V nadčeledi se nachází sesterské čeledi P y r a l i d a e a Crambidae, jejichž
monofyletičnost j e podporována j a k molekulárními z n a k y , t a k i morfologickými ( M i t t e r
et al. 2 0 1 7 ) .
Tab. 1: Nadčeledi nočních motýlů s tympanálními orgány, jejich umístění a počet senzorických
buněk. (Upraveno dle: terHofstede & Ratcliffe 2016).
M T , „ , „ Ä , „ Umístění Počet senzorických
Nadceleď Čeleď A „ , . J
tympanalniho organu buněk
Pyraloidea P y r a l i d a e a b d o m e n 4
C r a m b i d a e a b d o m e n 4
Geometroidea G e o m e t r i d a e a b d o m e n 4
U r a n i i d a e a b d o m e n 2
Noctuoidea N o c t u i d a e t h o r a x 2
Oesandridae t h o r a x 2
N o t o d o n t i d a e t h o r a x 1
Drepanoidea Drepanidae a b d o m e n 2
Geometroidea - zahrnuje 2 3 748 popsaných druhů středně velkých až velkých motýlů
( v a n N i e u k e r k e n et al. 2 0 1 1 ) . Staří této nadčeledi se odhaduje n a 72-93 milionů l e t
( W a h l b e r g et al. 2 0 1 3 ) .
V nadčeledi se dále nachází čeledi Geometridae, U r a n i i d a e , Sematuridae,
Epicopeiidae a Pseudobistonidae ( R e g i e r e t al. 2 0 1 3 , R a j a e i et al. 2 0 1 5 ) . Vzájemné
postavení těchto čeledí, a tedy i vzájemné příbuzenské v z t a h y j s o u stále nejasné ( M i t t e r
et al. 2 0 1 7 ) . Předpokládá se, že čeledi G e o m e t r i d a e a U r a n i i d a e j s o u sesterské, protože
motýli těchto čeledí disponují tympanálními orgány ( M i t t e r et a l . 2 0 1 7 ) , t u t o teorii
potvrzují i některé molekulární studie ( M u r i l l o - R a m o s e t al. 2 0 1 9 , R e g i e r e t al. 2 0 1 3 ) .
M o r f o l o g i c k y se však tympanalní orgány m e z i zmíněnými čeleděmi liší ( M i t t e r et al.
2 0 1 7 , tab. 1).
Čeleď G e o m e t r i d a e s 23 0 0 2 popsanými d r u h y zahrnuje většinu d i v e r z i t y této
nadčeledi ( v a n N i e u k e r k e n e t al. 2 0 1 1 ) . V současnosti se v této čeledi rozpoznává 8
podčeledí - Sterrhinae, L a r e n t i i n a e , A r c h i e a r i n a e , D e s m o b a t h r i n a e , E p i d e s m i i n a e ,
O e n o c h r o m i n a e , G e o m e t r i n a e a E n n o m i n a e ( M u r i l l o - R a m o s et a l . 2 0 1 9 ) . Četné
18
molekulární studie došli k závěru, že podčeledi Sterrhinae a L a r e n t i n n a e se nachází n a
bázi fylogenetického s t r o m u čeledi G e o m e t r i d a e a j s o u tedy sesterské k e zbylým
skupinám (Regier et al. 2 0 1 3 , S i h v o n e n et al. 2 0 1 1 , K a w a h a r a et al. 2 0 1 9 ) . Poměrně
recentní fylogenetická studie zaměřená n a t u t o čeleď, která zahrnuje zatím nej větší
v z o r e k použitých taxonů ( 8 1 4 rodů), však uvádí Sterrhinae samostatně j a k o bazálni
s k u p i n u sesterskou k dalším podčeledím v rámci G e o m e t r i d a e (Obr. 3; M u r i l l o - R a m o s et
al. 2 0 1 9 ) . Podčeledi G e o m e t r i n a e a E n n o m i n a e j s o u považovány z a nejvíce odvozené
s k u p i n y ( S i h v o n e n et al. 2 0 1 1 , M u r i l l o - R a m o s et al. 2 0 1 9 ) .
— = - U r a n i i d a e
G e o m e t r i n a e
Obr. 3: Fylogenetické vztahy mezi podčeledemi Geometridae. (převzato z M u r i l l o - R a m o s et al.
2019)
Noctuoidea - s 4 2 4 0 7 popsanými d r u h y představuje druhově nejbohatší nadčeleď
nočních motýlů ( v a n N i e u k e r k e n et a l . 2 0 1 1 ) . Její monofyletičnost j e podporována
molekulárními studiemi ( R e g i e r et a l . 2 0 1 3 , Heikkilá et a l . 2 0 1 5 ) , n i k o l i v však
morfologickými analýzami (Heikkilá et al. 2 0 1 5 ) . Staří této s k u p i n y j e odhadováno n a
7 3 - 9 2 milionů let ( W a h l b e r g et al. 2 0 1 3 ) .
Nadčeleď se skládá z 6 čeledí: Oenosandridae, N o t o d o n t i d a e , Erebidae, Noctuidae,
N o l i d a e a E u t e l i i d a e ( Z a h i r i et al. 2 0 1 1 ) . Pomocí morfologických znaků se předpokládalo,
že čeleď O e n o s a n d r i d a e představuje bazálni s k u p i n u sesterskou k e zbylým čeledím
( M i l l e r 1987). Molekulární studie však někdy uvádí t u t o čeleď j a k o sesterskou k čeledi
N o t o d o n t i d a e (Regier et al. 2 0 1 7 ) . M e z i zbývajícími čeleděmi se předpokládá sesterský
v z t a h m e z i čeledí Erebidae a zbylými čeleděmi: Noctuidae, N o l i d a e a E u t e l i i d a e ( Z a h i r i
et al. 2 0 1 3 , R e g i e r et al. 2 0 1 7 ) .
19
V rámci čeledi Erebidae j s o u podčeledi Scolecocampinae a H y p e n i n a e považovány
za j e d n y zbazálních linií ( Z a h i r i et a l . 2 0 1 2 , R e g i e r et a l . 2 0 1 7 ) . Dále j s o u z d e
rozeznávány 2 linie, k d y j e d n a zahrnuje podčeleď A r c t i i n a e a příbuzné podčeledi, druhá
zahrnuje podčeleď E r e b i n a e a příbuzné podčeledi (Obr. 4 ; Z a h i r i et al. 2 0 1 2 , R e g i e r et al.
2 0 1 7 ) .
( A )
Present study
"Erebine lineage"
Erebidae
1 0 0
\
8 3
9 8
8 4
8 6
9 2
7 0
5 2 J
1 0 0
"Arctiine lineage"
1 0 0
72]
9 9
1 0 0
1 0 0
1 0 0
1 0 0 r
8 2
( B )
-Erebinae: Catocalini: Catocala
-Erebinae: Erebini: Erebus
-Erebinae: Omopterini: Za/e
-Erebinae: Catocalini: Diascia
-Hypenodinae (1)
- Scolecocampinae (1)
-Boletobiinae (1)
- Lymantriinae (2)
-Rivulinae (2)
- Arctiinae: Syntomini (1)
- Arctiinae: Arctiini (1)
- Arctiinae: Lithosiini (1)
- Aganainae (1)
- Herminiinae (1)
- Pangraptinae (1)
-Calpinae (1)
- Scoliopteryginae (1)
-Hypeninae (1)
Zahiri et al., 2 0 1 2
"Erebine lineage" 9 9
8 5
Erebidae
1 0 0
9 3
im
Am
_ 5 A
1 0 0
7 9
7 8
"Arctiine lineage"
100T
\
5 2 r
9 9
7 3
8 8
9 8
1 0 0 7 7
TDD"
7 2
Obr. 4: Fylogenetické vztahy m e z i podčeleděmi Erebidae, A
2012. (převzato z Regier et al. 2017)
Erebinae (59)
Hypenodinae (8)
Scolecocampinae (2)
Boletobiinae (22)
Tinoliinae (3)
Toxocampmae (3)
Hypocalinae (3)
Eulepidotinae (10)
Calpinae (11)
Arctiinae: Syntomini (3)
Arctiinae: Arctiini (9)
Arctiinae: Lithosiini (5)
Aganainae (7)
Herminiinae (7)
Pangraptinae (7)
100 Lymantriinae (5)
1 0 0 - Hypeninae (3)
-S4_ Rivulinae í
' 4
Anobinae
1 0 0
•Scoliopteryginae (6)
Regier et al. 2017, B - Zahiri et al.
2 0
5. Obrana motýlu před letouny
5.1. Únikové manévry nočních motýlů
Noční motýli s tympanálními orgány j s o u na s t i m u l a c i u l t r a z v u k e m schopni reagovat
pomocí různých únikových manévrů. Jedním z prvních, k d o t o t o chování popsal b y l
K e n n e t h D . R o e d e r ( 1 9 6 2 ) , který v e svém e x p e r i m e n t u p o z o r o v a l únikové manévry
severoamerických motýlů. T i b y l i v n o c i stimulováni pomocí elektrického oscilátoru,
který vysílal 3 0 pulzů/sek o délce 5 m s a frekvencí 7 0 k H z . Jedinci nacházející se v
blízkosti s t i m u l u , prováděli různorodé únikové manévry v e formě klikatého letu,
prudkých zatáček, spirál a pádů při kterých se motýl s k r y l v e vegetaci.
A g e e ( 1 9 6 9 ) z a použití r e p r o d u k t o r u vysílající u l t r a z v u k sledoval únikové manévry
nočních motýlů, z nichž někteří j e d i n c i b y l y identifikovány d o druhu. U d r u h u
Helicoverpa zea ( N o c t u i d a e ) zaznamenal, že 9 1 % jedinců nějakým způsobem reagovalo.
Z e zaznamenaných reakcí nejvíce náleželo do kategorie pádů 52 %, následně 3 1 % spirál
a 8 % prudkých změn směru. Podobný poměr reakcí p o z o r o v a l i u zbylých
identifikovaných druhů Ostrinia nubilalis ( C r a m b i d a e ) a Trichoplusia ni (Noctuidae). U
jedinců, kteří však n e b y l i identifikováni d o d r u h u b y l a pozorována reakce p o u z e u 74 %
jedinců, a i poměr únikových manévrů se lišil — 50 % změna směru, 15 % spirály a 9 %
pád.
Únikové manévry v e formě pádů a spirál b y l y dále pozorovány i u zástupců čeledi
G e o m e t r i d a e ( R y d e l l et al. 1997), kdežto u zástupců Pyralidae b y l y pozorovány p o u z e
krátké pády (30 c m ) , p o kterých motýl dále pokračoval v letu (Skals & S u r l y k k e 2 0 0 0 ,
Rodríguez & G r e e n f i e l d 2 0 0 4 ) . N a o p a k N a k a n o a M a s o n ( 2 0 1 8 ) sledovali u jedinců
d r u h u Nomophila nearctica ( C r a m b i d a e ) reakce n a stimulaci u l t r a z v u k e m p o u z e v e formě
prudkých zatočení n e b o zvýšením nepředvídatelnosti svého letu. Je však také nutné si
uvědomit, že intenzita i frekvence s t i m u l u se m e z i jednotlivými pracemi značně liší, tudíž
nemusí být porovnatelné.
V únikovém chování však zřejmě existuje i určitá v a r i a b i l i t a m e z i j e d i n c i stejného
d r u h u (Hügel & G o e r l i t z 2 0 1 9 ) . Hügel & G o e r l i t z ( 2 0 1 9 ) v e své práci měřili sílu letu
motýlů čeledi Noctuidae, pomocí membrán reproduktorů, k e kterým b y l i motýli
připoutáni j e h l o u n a p o j e n o u n a dřevěný k o n e k t o r . Letový p o h y b motýlů následně těmito
membránami p o h y b o v a l a vytvářel rozdíly v e změřeném napětí ( V ) . K následné stimulaci
sledovaných jedinců b y l použit další reproduktor vysílající pulsy o délce 4 m s , f r e k v e n c i
35 k H z a intenzitě 80 d B na úrovni pozorovaného motýla. U jedinců d r u h u Noctua janthe
2 1
b y l a pozorována zvýšená síla l e t u po stimulaci (měřeno j a k o změna napětí), n a o p a k d r u h y
Heliothis adaucta aNoctua comes sílu letu po stimulaci snížili. Motýli d r u h u Amphipyra
pyramidea reagovali j a k zvýšením, t a k snížení síly letu. H u g e l a G o e r l i t z ( 2 0 1 9 )
předpokládají, že snížení této síly l e t u může odpovídat únikovém manévru v e formě pádu,
kdežto zvýšení této síly pravděpodobně odpovídá jinému t y p u únikového manévru.
Přesto však zůstává otázkou, j a k b y se t y t o změny přesně p r o j e v i l y v e volném l e t u (Húgel
& G o e r l i t z 2 0 1 9 ) .
Přestože j s o u sluchové orgány nočních motýlů značně citlivé a přizpůsobeny
sympatiickým letounům, iniciace únikového manévru zpravidla vyžaduje, aby b y l signál
intenzivnější (minimálně o 2 0 d B ) než j e hranice, při které j e senzorická buňka schopna
signál rozpoznat ( M a d s e n & M i l l e r 1987), t a se u buňky A 2 (která, j e zřejmě u čeledi
Noctuidae zodpovědná z a iniciaci únikové manévru (Roeder 1962)) p o h y b u j e o d 5 0 d B
(ter Hofstede et al. 2 0 1 3 ) . Motýl si tedy musí být jistý přítomností útočícího letouna, než
přejde d o únikové odpovědi ( W a t e r s 2 0 0 3 ) . Intenzitě signálu odpovídá i t y p únikového
manévru, k d y j e d i n c i , jež se nachází v e větší vzdálenosti o d signálu a j s o u tedy v y s t a v e n i
nižší intenzitě reagují zvýšením eratičnosti letu, kdežto j e d i n c i nacházející se blízko
reagují pády n e b o spirálami k z e m i (Roeder 1962, R y d e l l et al. 1997). R y d e l l et al. ( 1 9 9 7 )
p o z o r o v a l i u d r u h u Agriopis marginaria při stimulaci ultrazvukovými p u l z y (27 k H z , 110
d B při vzdálenosti 1 m ) únikové manévry v e formě spirál a pádů pouze, když b y l
pozorovaný jedince v menší vzdálenosti než 5 m o d zdroje z v u k u . T y t o únikové manévry
j s o u tedy zřejmě prováděny až j a k o poslední možnost v e finální fázi útoku letouna
( C o r c o r a n & C o n n e r 2 0 1 6 ) .
Zároveň j e pravděpodobnost přítomnosti reakce ovlivněna počtem pulzů
ultrazvukového s t i m u l u a tedy že, motýly reagují spíš n a signály s více p u l z y ( 1 0 / sek) typické
pro fáze útoku letouna (přibližovací a koncová fáze) než ojedinělé signály, které
l e t o u n provádí při vyhledávaní kořisti (vyhledávací fáze) (Roeder 1962, A g e e 1969).
Schopnost nočního motýla provést t y t o únikové manévry j e také ovlivněna světlem,
k d y j e d i n c i v y s t a v e n i osvětlení provádí únikové manévry v menší míře, než j e d i n c i světlu
nevystavení (Svensson & R y d e l l 1998, W a k e f i e l d e t al. 2 0 1 5 , Húgel & G o e r l i t z 2 0 2 0 ) .
5.2. Akustická obrana
D r u h y podčeledi A r c t i i n a e (čeleď: Erebidae) též provádí únikové manévry, ale méně
častěji než jiné podčeledi ( M i l l e r & S u r l y k k e 2 0 0 1 ) . Disponují totiž i tymbalními orgány
pomocí kterých m o h o u vytvářet z v u k v e formě kliků. Četné studie p o t v r d i l i , že t o t o
22
chovaní dokáže letouna odradit o d provedení útoku ( A c h a r y a & F e n t o n 1992, D u n n i n g
et al. 1992, H r i s t o v & C o n n e r 2 0 0 5 ; R a t c l i f f e & F u l l a r d , 2 0 0 5 ) . Přepokládá se, že takto
vytvořené k l i k y m o h o u letouna buďto zmást, protože interferují s j e h o echolokací, n e b o
slouží j a k o varovné signály, varující letouna před t o x i n y , která se u některých druhů
vyskytují ( C o r c o r a n e t al. 2 0 1 0 ) . D o k o n c e b y l o pozorováno, že d r u h y této podčeledi
provádí únikové manévry podle t o h o , j a k j s o u atraktivní pro své predátory, k d y druhy,
které disponující c h e m i c k o u o b r a n o u reagovaly n a netopýry v menší míře než d r u h y bez
této obrany ( D o w d y & C o n n e r 2 0 1 9 ) .
Poměrně nedávno b y l a akustická obrana v podobě vytváření kliků v reakci n a
echolokační signály letounů také pozorována u některých druhů čeledi Sphingidae, kteří
z v u k vytváří pomocí stridulačních orgánů ( K a w a h a r a & Barber 2 0 1 5 ) . A nově získaná
data ukazují na to, že akustická o b r a n a před l e t o u n y může být u nočních motýlů m n o h e m
více rozšířená, než se původně předpokládalo a objevuje se m i m o jiné i u zástupců čeledi
Noctuidae, N o t o d o n t i d a e , G e o m e t r i d a e a Pyralidae (Barber et al. 2 0 2 2 ) .
5.3. Další formy obrany
Motýli, kteří j s o u v y s t a v e n i nižší intenzitě provádí negativní f o n o t a x i - tedy se
pohybují směrem o d zdroje u l t r a z v u k u ( R o e d e r 1962). I tento způsob změny l e t u může
motýlům postačit k t o m u , a b y se dostali m i m o t r a j e k t o r i i útočícího letouna, protože
některé větší d r u h y nočních motýlů b y měly být schopné echol okují čího letouna
zaslechnout m n o h e m dříve, než o n detekuje j e ( S u r l y k k e et al. 1999). F u l l a r d et al. ( 2 0 0 3 )
p o z o r o v a l i , že noční motýli, kteří b y l i v y s t a v e n i u l t r a z v u k u r e d u k o v a l i svoji l e t o v o u
a k t i v i t u , tedy trávili o 30-98 % méně času v letu, než když u l t r a z v u k u v y s t a v e n i n e b y l i .
T e r Hofstede et al. ( 2 0 0 8 ) d o k o n c e p o z o r o v a l i , že u motýlů se sluchovými orgány
k o r e l u j e sensitivita j e j i c h orgánů s l e t o v o u a k t i v i t o u . Motýli s méně sensitivními orgány,
tedy zřejmě kompenzují větší riziko predace, tím že v l e t u tráví méně času (ter Hofstede
et al. 2 0 0 8 ) .
D r u h y , které nedisponují tympanálními orgány více spoléhají n a pasivní obranu,
j a k o u j e například menší čas strávený v letu ( M o r r i l l & F u l l a r d 1992), více eratický let
( R y d e l l & Lancaster 2 0 0 0 ) nebo let v čase, k d y j s o u j e j i c h predátoři méně aktivní ( L e w i s
et al. 1993). U zástupců r o d u Yponomeuta ( Y p o n o m e u t i d a e ) b y l a pozorována i akustická
obrana, k d y j e d i n c i v l e t u kontinuálně produkují k l i k y pomocí t y m b a l , přestože sami
nedisponují žádnými sluchovými orgány ( O ' R e i l l y et al. 2 0 1 9 ) . K dalším morfologickým
adaptacím patří například prodloužená zadní křídla (Barber et al. 2 0 1 5 ) a šupiny s větší
23
absorpcí z v u k u , které slouží j a k o akustická kamufláž ( N e i l et al. 2 0 2 0 ) , u zástupců čeledi
Saturniidae.
6. Adaptace letounů
Přestože u m n o h a druhů letounů představují noční motýli j e n m a l o u část p o t r a v y
( V a u g h a n 1997), existují d r u h y j a k o j e například netopýr černý (Barbastella
barbastellus), kteří se výhradně specializují na l o v motýlů se sluchovými orgány (Sierro
& A r l e t t a z 1997, G o e r l i t z et al. 2 0 1 0 ) . Z d e j s o u prezentovány některé adaptace, které
těmto druhům umožňují obcházet obrané strategie motýlů a m o h l y b y být považovány z a
potenciální adaptace na přítomnost sluchových orgánů.
6.1. Allotonické frekvence
Jak již b y l o dříve zmíněno, většina motýlů j e nejvíce citlivá n a frekvence o d 2 0 d o
5 0 k H z ( F u l l a r d 1998, W a t e r s 2 0 0 3 , t e r Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) , frekvence ležící
m i m o tento r o z p t y l j sou považovány za allotonické a tedy pro většinu motýlů neslyšitelné
( F u l l a r d 1998). T e o r i e allotonických frekvencí předpokládá, že u některých letounů se
v průběhu evoluce v y v i n u l y echolokační signály ležící m i m o rozsah citlivosti sluchových
orgánů motýlů, aby j i m umožnili l o v i t motýli bez j e j i c h obranné reakce ( F u l l a r d 1998).
Například netopýr Euderma maculatum ( V e s p e r t i l i o n i d a e ) vyskytující se v severní
A m e r i c e , vysílá signály s maximální i n t e n z i t o u při frekvenci 10 k H z , a tedy b y měl být
pro většinu sympatrických motýlů nedostatečně slyšitelný až neslyšitelný ( F u l l a r d &
D a w s o n 1997). N a skutečnost, že t a k t o nízká frekvence by m o h l a netopýrovi p o s k y t o v a t
výhodu v l o v u nočních motýlů poukazují i analýzy trusu t o h o t o druhu, k d e motýli
představují absolutní většinu potravy (Painter et al. 2 0 0 9 ) . Podobné nízkofrekvenční
signály mají i některé tadaridovití ( M o l o s s i d a e ) , například zástupci r o d u Eumops ( F u l l a r d
1998). Nízké frekvence však poskytují letounům i j i n o u výhodou. Jsou utlumovány n a
významně delší vzdálenosti než frekvence vysoké ( L a w r e n c e & S i m m o n s , 1982) a měly
by tedy těmto druhům p o s k y t o v a t schopnost detekce kořisti na větší vzdálenost (Barclay
1986).
Někteří vrápencovití ( R h i n o l o p h i d a e ) n e b o pavrápencovití (Hipposideridae) zase
vysílají echolokační signály, které se nacházejí v opačném frekvenčním extrému. D r u h
s nej vyšší z a z n a m e n a n o u frekvencí představuje africký pavrápenec Cleotis percivalis,
který vysílá signály o f r e k v e n c i 2 1 2 k H z ( F e n t o n & B e l l 1981). T y t o signály j s o u téměř
s j i s t o t o u neslyšitelné i p r o motýli se sluchovými orgány s nejvyšším frekvenčním
rozsahem, jakými j s o u například africké druhy, jejichž sluchové orgány j s o u citlivé n a
24
frekvence o d 5-110 k H z ( F u l l a r d 1982, F u l l a r d 1998). Ovšem vzdálenost, na k t e r o u tento
d r u h detekuje kořist pomocí echolokace bude pravděpodobně v e l m i nízká a j e tedy možné
předpokládat, že se t y t o echolokační signály v y v i n u l y , a b y se předešlo únikovým
manévrům kořisti ( t e r Hofstede & R a t c l i f f e 2016). Vyšší frekvence echolokačních
signálů b y však také měli letounům p o s k y t o v a t schopnost detekovat menší kořist nebo
získat detailnější i n f o r m a c e o lovené kořisti ( F u l l a r d 1998, t e r Hofstede & R a t c l i f f e
2016).
Přestože tedy existují druhy, které j s o u s v o u echolokací p r o noční motýli
pravděpodobně neslyšitelné n e b o nejsou dostatečně hlasité, aby v y v o l a l i reakci v podobě
únikových manévrů n e b o akustické obrany, není zcela jasné, z d a se t y t o echolokační
signály v y v i n u l i j a k o adaptace n a sluchové orgány motýlů n e b o kvůli jiným výhodám,
které letounům t y t o frekvence poskytují (ter Hofstede & R a t c l i f f e 2016).
6.2. Lov bez použití echolokace
Některé d r u h y letounů m o h o u kořist detekovat i bez použití echolokace. Například
někteří netopýři r o d u Plecotus aMyotis disponují velkými ušními boltci, s jejíchž pomocí
m o h o u zaslechnout třepot křídel nočních motýlů ( A n d e r s o n & R a c e y 1991). P r o t y t o
d r u h y j e zároveň typické, že z p r a v i d l a při l o v u nočních motýlů neecholokují v poslední
fázi útoku, tedy v těsné blízkosti kořisti (Faure & B a r c l a y 1994). Přestože b y tedy měli
noční motýli takového letouna zaslechnout, protože h o zpravidla detekují m n o h e m dříve,
než o n j e ( S u r l y k k e e t al. 1999), m o h l a b y absence echolokace v poslední fázi útoku
z a m e z i t kořisti v provedení únikového manévru ( M i l l e r 2001). U d r u h u Plecotus auritus
b y l o dokonce pozorováno, že při l o v u kořisti využívají i z r a k u (Eklôf & Jones 2002).
6.3. Echolokace s nízkou intenzitou
N e j lepším příkladem letounů, kteří se pravděpodobně adaptovali přímo n a l o v
motýlů s tympanalními orgány, j s o u l e t o u n i , kteří při l o v u snižují i n t e n z i t u echolokačních
signálů n a v e l i c e nízkou i n t e n z i t u (tzv. stealth echolocation) (ter Hofstede & R a t c l i f f e
2016, G o e r l i t z e t al. 2010). Příkladem takového letouna j e například severoamerický
netopýr Corynorhinus townsendii ( V e s p e r t i l i o n i d a e ) , který vysílá echolokační signály o
hlasitosti 60-75 d B n a úrovni lovené můry ( C o r c o r a n & C o n n e r 2017) nebo j e m u
příbuzný evropský d r u h netopýr černý (Barbastella barbastellus) u něhož se hlasitost
echolokace při podobných podmínkách p o h y b u j e o k o l o 70-84 d B ( L e w a n z i k & G o e r l i t z
2018).
25
Intenzita echolokačních signálů těchto druhů j e tedy značně nižší než u jiných druhů
netopýrů, u kterých převládá l o v kořisti v e v z d u c h u (aerial hawkers). K d e maximální
intenzita při k o n c i vyhledávací fáze (search phase) u netopýra černého b y l a změřena n a
107 d B při vzdálenosti 1 0 c m ( L e w a n z i k & G o e r l i t z 2 0 1 8 ) , kdežto u jiných aerial
hawkers se tato intenzita p o h y b u j e o d 120-140 d B ( H o l d e r i e d & v o n H e l v e r s e n 2003,
S u r l y k k e & K a l k o 2 0 0 8 ) .
C o r c o r a n & C o n n e r ( 2 0 1 7 ) v e své studii p o z o r o v a l i útoky netopýrů C. townsendii a
Myotis volans (průměrná intenzita 9 5 d B n a úrovni loveného motýla) n a volně létající
motýly a zjistili, že n a útoky netopýra C. townsendii reagovalo pomocí únikových
manévrů n e b o akustické obrany o 4 9 - 6 6 % méně jedinců, než když útočil M. volans.
V souladu s tím měl také C. townsendii o 3 3 % vyšší úspěšnost útoku ( 8 1 % ) než M.
volans. Zároveň motýli při útocích C. townsendii prováděli únikové manévry s nižší
rychlostí a zrychlením ( C o r c o r a n & C o n n e r 2 0 1 7 ) , což j s o u parametry, u nichž j e známo,
že zvyšují úspěšnost únikových manévrů ( C o r c o r a n & C o n n e r 2 0 1 6 ) .
Protože echolokace s nízkou i n t e n z i t o u sebou nepřináší žádné jiné výhody, a n a o p a k
snižuje vzdálenost n a k t e r o u j s o u tito netopýři schopni detekovat kořist ( C o r c o r a n &
C o n n e r 2 0 1 7 ) , předpokládá se, že t y t o druhy adaptovali přímo na únikové chovaní motýlů
s tympanálními orgány ( t e r Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 , C o r c o r a n & C o n n e r 2 0 1 7 ,
L e w a n z i k & G o e r l i t z 2 0 1 8 ) .
26
7. Metodika
7.1. Použité nahrávky
C e l k e m b y l o k dispozici 7 nahrávek echolokace z přibližovací fáze o d 6 druhů
letounů - Pipistrellus pipistrellus, Plecotus auritus, Eptesicus serotinus, Barbastella
barbastellus, Rhinolophus hipposideros a Rhinolophus euryale ( T a b . 2 ) . O d d r u h u P.
auritus b y l y použitý 2 nahrávky ( I a I I ) , neboť tento d r u h využívá d v a t y p y přibližovací ch
fází, j e j i c h účel není znám. Jelikož mají oba t y p y sekvencí odlišné parametry ( T a b . 2 ) lze
předpokládat, že b u d o u vyvolávat i odlišné reakce u jednotlivých druhů motýlů.
Kontrolní nahrávka šumu b y l a vytvořena pomocí vykopírovaní z e sekvencí šumu m e z i
signály v nahrávkách echolokace, které b y l y poté složeny do j e d n o h o záznamu. Všechny
t y t o nahrávky p o s k y t l vedoucí práce.
V e x p e r i m e n t u b y l y použity nahrávky j a k o d netopýrů, u kterých motýli zpravidla
nepředstavují dominantní složku p o t r a v y — P. pipistrellus a E. serotinus ( V a u g h a n
1997), a kteří zřejmě nedisponují speciálním adaptacemi p r o l o v nočních motýlů se
sluchovými orgány. T a k i nahrávky o d druhů letounů, kteří se n a l o v noční motýlů se
sluchovými orgány vyloženě specializují, jakými j s o u P. auritus, R. hipposideros, R.
euryale a B. barbastellus. K d e b y c h o m očekávali četné reakce n a nahrávku netopýra P.
auritus, protože j a k již b y l o u v e d e n o v literární rešerši, tento d r u h při l o v u nočních motýlu
ne vždy echolokuje, což nahrazuje dobrým z r a k e m a s l u c h e m ( A n d e r s o n & R a c e y 1 9 9 1 ,
A n d e r s o n & R a c e y 1993). N a o p a k R. hipposideros, R. euryale a B. barbastellus zřejmě
disponují echolokačními signály, které b y měly být p r o noční motýly, díky vysoké
f r e k v e n c i n e b o nízké amplitudě, hůře zachytitelné ( F u l l a r d 1998, G o e r l i t z et al. 2 0 1 0 ) .
Tab. 2: Parametry použitých nahrávek echolokace.
Typ nahrávky Délka signálu Fmax Počet signálů
P. pipistrellus 4-6 m s 4 7 k H z 27/sek
P. auritus I 2-3 m s 4 1 k H z 50/sec
P. auritus I I 2-3 m s 6 4 k H z 38/sec
E . serotinus 10-11 m s 2 6 k H z 13/sec
B . barbastelus 2-3 m s 33 k H z 8/sec
R . hipposideros 6 0 - 7 0 m s 1 1 1 k H z 6/sec
R . euryale 4 0 - 5 0 m s 103 k H z 8/sec
27
7.2. Playbackový experiment
V playbackových e x p e r i m e n t e c h b y l i použiti noční motýli odchyceni v listnatém
lese, který se nachází severně o d b u d o v y univerzitního k a m p u s u v Bohunicích. L o k a l i t y
k odchytům b y l a vybrána z důvodu blízkosti k experimentální voliéře, k d y playbackový
e x p e r i m e n t m u s e l proběhnout i h n e d p o odchytu, a b y se c o nejvíce o m e z i l o poškození
získaných motýlů. O d c h y t probíhal během léta 2 0 2 1 p o d o b u 2 0 nocí pomocí bílého
plátna a U V světla. Reflexní bílé plátno o v e l i k o s t i 2 x 2 m se pomocí vodorovných l a n e k
natáhlo m e z i d v a s t r o m y , s horní h r a n o u v e výšce 2 m . Následně se do j e h o středu zavěsila
přenosná U V L E D l a m p a ( E N T O S P H I N X s.r.o., Pardubice, Česká republika), která b y l a
napájena olověným akumulátorem. Motýli přilétali n a odrážející se světlo a přichytili se
na n e b o naráželi d o nataženého plátna. P o příletu b y l i odchyceni a umístěny d o
skleněných z k u m a v e k . T a k t o odchyt probíhal, d o k u d n e b y l získán dostatečný počet
jedinců, z p r a v i d l a po d o b u 2 až 3 h o d i n .
J a k m i l e b y l získaný počet jedinců dostatečný ( n ~ 15), proběhl přesun d o venkovní
voliéry ( 3 x 3 x 3 m ) v zahradě Ústavu b o t a n i k y a z o o l o g i e v areálu Univerzitního
k a m p u s u , k d e b y l p r o v e d e n samotný playbackový experiment. Každý motýl b y l nejdříve
vyfotografován p r o pozdější determinaci. V e voliéře se čekalo na j e h o samovolný v z l e t
n e b o b y l jemným zatřepáním z k u m a v k y či d o t y k e m k v z l e t u stimulován. Jedinci, které
se nepodařilo přinutit k letu, b y l i z e x p e r i m e n t u vyřazeni. Když se motýl nacházel v e
volném letu, pustil se z playbackové přístroje ( A p o d e m u s B a t L u r e ; A p o d e m u s ,
W e s t e r h o v e n , N i z o z e m s k o ) záznam přibližovací fáze echolokačního signálu j e d n o h o
z druhů letounů. Přístroj se v době přehrávaní nacházel vždy přibližně 1 m o d motýla,
kterému b y l záznam z p l a y b a c k u puštěn tak, aby z v u k vycházel v e směru j e h o letu. T a k t o
se každému j edinci postupně přehrálo všech 8 nahrávek. Pořadí, v j akém b y l y přehrávány,
b y l o náhodně generováno. Následně b y l y zaznamenány změny letu, v odpovědi n a
stimulaci nahrávkami echolokace. A b y se c o nejvíce z a m e z i l o nadprahovému podnětu
bílého světla ( W a k e f i e l d et al. 2 0 1 5 ) , probíhal e x p e r i m e n t p o u z e p o d slabým červeným
osvětlením.
Únikové chování motýlů b y l o h o d n o c e n o následovně: získané odpovědi b y l y
rozděleny d o 4 kategorií (Obr. 5 ) . První kategorie obsahovala odpovědi v e formě
prudkých změn směru l e t u a odpovědi, k d y sledovaný jedinec létal z e strany n a stranu
(zig-zag). T a t o kategorie b y l a nazvána j a k o eratická, značená z k r a t k o u E . Dalším t y p e m
získaných odpovědí b y l i spirály, k d y sledovaný jedinec začal klesat a svým l e t e m
28
opisoval šroubovici. T y t o odpovědi b y l i rozděleny d o d v o u kategorií — krátká a dlouhá
spirála, z k r a t k y SS a L S . K d e j a k o krátká spirála b y l i označeny odpovědi, k d y sledovaný
jedinec p r o v e d l p o u z e několik otáček a poté pokračoval v letu, kdežto u dlouhých spirál
b y l o otáček značně více a jedinec zpravidla končil n a z e m i . Další kategorie obsahovala
odpovědi v e formě pádů na z e m , k d y sledovaný jedinec složil křídla k sobě a volně padal
k z e m i , těmto odpovědím b y l a přiřazena kategorie — pád na z e m , značená z k r a t k o u F D .
P o k u d n e b y l a zaznamenána viditelná změna v e směru letu, b y l a sledovaný jedinec
označen za jedince nereagujícího.
Některé pozorované d r u h y prováděly klikatý l e t již při zkušebním l e t u před
přehráním prvního playbacku. P r o t o b y l a u všech sledovaných jedinců zaznamenána i
charakteristika letu, která obsahovala tři kategorie. D o první kategorie náležely druhy,
které létali téměř přímým l e t e m (Noctua pronubá). V druhé kategorii b y l i j e d i n c i , kteří
let o b o h a c o v a l i o zatočení. V poslední kategorii pak b y l y zařazeny druhy, jejichž let b y l
již t a k eratický, že v něm různá zatočení, kličky a přemety převládaly (Ptilodon
cuculliná). Únikové chování v kategorii eratický ( E ) b y l o přiřazenou p o u z e v případě
okamžité reakce odchylující se o d obvyklého l e t u motýla.
P o provedení e x p e r i m e n t u b y l i motýli umístěni d o lednice a následující ráno určeni
do d r u h u pomocí determinačnich klíčů M a c e k et al. ( 2 0 0 7 , 2 0 0 8 , 2 0 1 2 ) .
E
(
i F D
LS S S
Obr. 5 : Kategorizace únikového chování: E - eratická, F D - pád na zem, L S - dlouhá spirála a
SS - krátká spirála
29
7.3. Molekulární analýza netopýřího trusu
C e l k e m b y l o analyzováno 2 4 vzorků trusu netopýra Plecotus auritus a 2 0 vzorků
Barbastella barbastellus. T e n t o materiál b y l získán M g r . J. Blažkem a vedoucím práce
během léta 2 0 1 7 - 8 . Samotná analýza těchto vzorků probíhala m e t o d o u metabarcodingu,
k d y b y l dodržován postup dle publikace Blažek et al. ( 2 0 2 1 ) . Sekvenace b y l a provedena
f i r m o u S E Q m e (Dobříš, Česká republika).
Bioinformatická analýza b y l a opět p r o v e d e n a d l e Blažek et al. ( 2 0 2 1 ) . Výsledné
O T U s (možné t a x o n y v potravě letounů) b y l y porovnány s databází G E N B A N K , a v e
výsledcích b y l a použily p o u z e sekvence se 1 0 0 % shodou v z o r k u z trusu a v databázi.
Z těchto dat pak následně b y l a u sledovaných druhů vypočítána průměrná abundance
readů ( R e a d abundance data - R R A % ; Deagle et al. 2 0 1 8 ) . K d e výsledný poměr readů
by měl odpovídat poměru strávené p o t r a v y (Deagle et a l . 2 0 1 8 ) . Součet readů
jednotlivých druhů b y l však vypočítán p o u z e v poměru k celkovým readům
identifikovaných Lepidoptera. T e d y výsledný poměr R R A b y měl odpovídat poměru
stráveného d r u h u v rámci identifikovaných Lepidoptera.
7.4. Statistická analýza
Veškeré statistické testy b y l y provedeny v p r o g r a m u R ( v e r s i o n 4.1.1). H l a d i n a
významnosti b y l a stanovena n a < 0,05. Poměr reakcí m e z i nahrávkami a poměr typů
reakci m e z i nahrávkami b y l testován pomocí Chí kvadrát testu. K o r e l a c e s t y l u letu a
zastoupení v potravě b y l y provedeny pomocí S p e a r m a n o v a korelačního koeficientu.
Rozdíl m e z i poměrem v potravě b y l testován pomocí W i l c o x o n o v a dvou-výběrového
testu.
30
8. Výsledky
Během léta 2 0 2 1 j s e m získal únikové reakce o d 2 1 4 jedinců motýlů. K mým
výsledkům b y l y dále přidány dílčí výsledky bakalářské práce M i c h a l a Kotúče, která
probíhala n a U B Z PřF M U v roce 2 0 1 5 a všechna data j s o u analyzována v předkládané
práci současně. Kombinací o b o u databází b y l získán dataset únikových reakcí o d 3 4 7
jedinců motýlů náležících k 4 2 druhům a 6 čeledím (Tab. 3 ) .
Tab. 3: Počet analyzovaných jedinců a druhů.
Čeleď Počet druhů Počet jedinců
N o c t u i d a e 18 153
G e o m e t r i d a e 16 126
Erebidae 4 3 1
C r a m b i d a e 2 17
Drepanidae 1 10
N o t o d o n t i d a e 1 10
Celkem 4 2 3 4 7
8.1. Úniková chování motýlů dle druhu letouna
Únikové odpovědi b y l y pozorovány pouze v reakci na přehrávání nahrávek druhů P .
auritus, P. pipistrellus a E. serotinus. Při použití nahrávek letounů R. euryale ( n = 2 1 4 ) ,
R. hipposideros ( n = 2 1 4 ) , B . barbastellus a nahrávky šumu (kontrolní nahrávka) n e b y l y
pozorovány žádné únikové reakce.
Počet jedinců motýlů provádějících únikové odpovědi se m e z i třemi d r u h y netopýrů
— P. auritus, P. pipistrellus a E. serotinus) významně statisticky lišil (Chí kvadrát test,
X 2
= 26,8; P < 0 , 0 1 ; T a b . 4 ) . Nejvíce odpovědí b y l o zaznamenáno n a obě nahrávky d r u h u
P. auritus, dále P . pipistrellus a nejméně n a d r u h E. serotinus. Počty jedinců motýlů
reagující n a d r u h P. auritus b y l y m e z i oběma t y p y nahrávek srovnatelné (%2
= 0,10; P =
0,75).
Tab. 4: Počet reagujících jedinců dle použité nahrávky
P. pipistrellus P . auritus I P. auritus I I E . serotinus
reakce 8 9 ( 2 6 % ) 1 1 9 ( 3 4 % ) 123 ( 3 6 % ) 7 0 ( 2 0 % )
bez reakce 2 5 8 ( 7 4 % ) 2 2 8 ( 6 6 % ) 2 2 4 ( 6 4 % ) 2 7 7 ( 8 0 % )
Z celkového počtu 4 2 pozorovaných druhů b y l o nejvíce reagujících druhů
zaznamenáno n a nahrávky P . auritus — 2 0 druhů. N a nahrávky P . pipistrellus a E.
serotinus reagovalo 18 druhů.
31
Poměrné zastoupení eratické odpovědi a zbylých typů únikových reakcí (krátká
spirála S S , dlouhá spirála L S a pád n a z e m F D ) b y l o m e z i jednotlivými d r u h y letounů
srovnatelné (%2
= 0,27; P = 0,97; T a b . 5). Většina pozorovaných motýlů tedy neprováděla
náročnější únikové odpovědi v závislosti n a d r u h u predátora.
Přesto však b y l y pozorovány d r u h y motýlů, u kterých se reakce m e z i jednotlivými
nahrávkami netopýrů lišily ( T a b . 6). Jednalo se například o d r u h Epirrhoe alternata ( n =
12), který n a nahrávky netopýra P. auritus reagoval i spirálami ( S S a L S ) , ale n a zbylé
d v a netopýry (P. pipistrellus a E. serotinus) reagoval j e n eratickou odpovědí. N e b o d r u h
Timandra comae ( n = 13), u kterého b y l o pozorováno více spirál v reakci na nahrávky P.
pipistrellus a E. serotinus než n a nahrávky P. auritus. U d r u h u Paracolax tristalis se
odpovědi lišily i m e z i jednotlivými nahrávkami P. auritus, k d y u nahrávky I b y l o
pozorováno výrazně více odpovědí v podobě spirál než u nahrávky I I ( x 2
= 6,34; P = 0,04;
T a b . 6).
Tab. 5 : Zastoupení jednotlivých typů únikových reakcí dle použité nahrávky.
P. pipistrellus P . auritus E . serotinus
eratická (E) 8 4 % 8 1 % 8 0 %
krátká spirála (SS) 8 % 9 % 7 %
dlouhá spirála (LS) 5 % 9 % 1 2 %
pád na zem (FD) 3 % 1 % 2 %
32
Tab. 6 : Pozorované druhy motýlů a jejich únikové odpovědi dle použité nahrávky. V e sloupcích uveden poměr jedinců motýlů [%] reagujících na nahrávku
danou odpovědí. T y p y odpovědí E - eratická, SS - krátká spirála, L S - dlouhá spirála a F D - pád na zem.
Druh Čeleď
Pozorované únikové manévry dle použité nahrávky
P. pipistrellus
S S L S F D
P. auritus I
S S L S F D
P. auritus I I
S S L S F D
E. serotinus
S S L S F D
Počet jedinců
Cydalima per specialis
Pleuroptya ruralis
Thyatira batis
C r a m b i d a e
C r a m b i d a e
D r e p a n i d a e
3 0
4 3
10 7 0 6 0 1 0
43 2 9
2 0 2 0
14
3 0
2 9
Euplagia quadripunctaria
Lymantria dispar
Paracolax tristalis
Phragmatobia fuliginosa
Artiora evonymaria
Camptogramma bilineata
Cyclophora punctaria
Ennomos quercinaria
Epirrhoe alternata
Idaea aversata
Idaea degeneraria
Idaea inquinata
Ligdia adustata
Lomaspilis marginata
Macaria liturata
Peribatodes rhomboidaria
Philereme transversata
Selenia dentaria
E r e b i d a e
E r e b i d a e
E r e b i d a e
E r e b i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
G e o m e t r i d a e
83
~73
83
5 5
6 0
2 5
50
4 1
Töö"
3 6
100
7 0
2 5
35
83 83
18 64 73 18
83
9
67 67 17 50
6 4 6 4
4 0 10 70 10
100 100
5 5
3 0
7 5
10
35
58
~35~
17 25 67 33 67
18 5 3 12 35
14 5 0
100
6 4 14 14
100
5 0 2 1 2 9
80
~1~
20
100 100
8 0 5 0
25 25 25 50
67
2 0
2 5
33
33
Druh Čeleď
Pozorované únikové manévry dle použité nahrávky
Počet jedincůDruh Čeleď P. pipistrellus P. auritus I P. auritus I I E. serotinus Počet jedincůDruh Čeleď
E S S L S F D E S S L S F D E S S L S F D E S S L S F D
Počet jedinců
Synopsia sociaria G e o m e t r i d a e - - 2 5 - 1 0 0 - - - 2 5 - 2 5 - 2 5 1 - - - 4
Timandra comae G e o m e t r i d a e 3 1 3 1 - - 7 7 8 - - 85 - 8 - 3 8 3 1 - - 13
Acronicta rumicis N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 4
Agrotis segetum N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 5
Amphipyra pyramidea N o c t u i d a e
N o c t u i d a e
- - - - - - - - - - - - - - - - 10
Autographa gamma
N o c t u i d a e
N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 10
Cosmia trapezina N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 10
Craniophora ligustri N o c t u i d a e
N o c t u i d a e
N o c t u i d a e
- - - - 2 7 - - - 2 7 - - - 9 - 9 - 11
Cryphia algae
N o c t u i d a e
N o c t u i d a e
N o c t u i d a e
- - - - - - - - - - - - - - - - 10
Diarsia florida
N o c t u i d a e
N o c t u i d a e
N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 10
Dypterygia scabriuscula N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 4
Lacanobia oleracea N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 6
Mamestra brassicae N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 3
Noctua comes N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 10
Noctua janthina N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 5
Noctua pronuba N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 11
Ochropleura plecta N o c t u i d a e 10 1 - - - 10 - 10 - 10 - - - - - - - 10
Panchrysia aurea N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 13
Trachea atriplicis N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 10
Xestia c-nigrum N o c t u i d a e - - - - - - - - - - - - - - - - 11
Ptilodon cucullina N o t o d o n t i d a e - - - 1 - - - - 10
34
8.2. Význam fylogeneze na typu únikového chování
Poměr jedinců reagujících n a jednotlivé nahrávky netopýrů b y l porovnán m e z i
čeleděmi (Obr. 6). N e j větší poměr reakcí b y l pozorován u čeledí G e o m e t r i d e ( 4 4 - 7 1 % ) ,
C r a m b i d a e ( 2 9 - 5 9 % ) a Erebidae ( 2 6 - 5 0 % ) . N a o p a k nejmenší poměr b y l pozorován u
čeledí N o c t u i d a e ( 1 - 3 % ) , Drepanidae ( 0 - 2 0 % ) a N o t o d o n t i d a e ( 0 % ) . V rámci k l a d u
N o c t u o i d e a tedy významně reagovali pouze zástupci čeledi Erebidae, kdežto sesterská
skupina N o c t u i d a e z a h r n o v a l a pouze několik málo reagujících jedinců.
U čeledi Crambidae, která představuje u pozorovaných druhů nejbazálnější čeleď,
reagovali j e d i n c i o b o u pozorovaných druhů (Cydalima perspectalis a Pleuroptya ruralis)
na jednotlivé nahrávky v e vysokém poměru. Všechny pozorované odpovědi však spadali
do eratické kategorie ( E ) n e b o krátkých spirál ( S S ) . Kdežto u více odvozených čeledí
(Noctuidae, Erebidae a G e o m e t r i d a e ) b y l y pozorovány i únikové odpovědi v podobě
dlouhé spirály ( L S ) n e b o pádu n a z e m ( F D ) (Obr. 7 ) .
V rámci čeledi Drepanidae b y l pozorován pouze d r u h Thyatira batis, který reagoval
pouze eratickou odpovědí, a t o j e n n a nahrávky netopýra d r u h u P. auritus. U nahrávek
netopýrů E. serotinus a P. pipistrellus n e b y l y odpovědi u t o h o t o d r u h u pozorovány.
Obdobně u čeledi N o t o d o n t i d a e b y l též pozorován jediný d r u h Ptilodon cucullina, u
kterého však u žádného z 1 0 sledovaných jedinců motýlů n e b y l y pozorovány žádné
únikové odpovědi n a použité nahrávky.
U čeledi N o c t u i d a e b y l y , z celkových 18 pozorovaných druhů, zaznamenány
odpovědi pouze u 2 druhů — Craniophora ligustri a Ochropleura plecta. K d e u o b o u
b y l o pozorováno i po jedné reakci d l o u h o u spirálou ( L S ) .
Čeleď G e o m e t r i d a e představovala čeleď s největším poměrem reagujících jedinců,
zároveň z d e b y l y pozorovány všechny 4 t y p y únikových odpovědí ( E , SS, L S , F D ) .
Z celkových 16 pozorovaných druhů b y l y pozorovány odpovědi u 13 druhů. Zbylé tři
d r u h y , kde n e b y l y reakce pozorovány patřili d o podčeledi E n n o m i n a e . Kdežto u zbylých
pozorovaných podčeledi Sterrhinae a L a r e n t i i n a e , které se fylogenetický nachází více n a
bázi, reagovali všechny pozorované druhy. Obdobně i sledovaná d i v e r z i t a únikových
odpovědí b y l a u E n n o m i n a e nižší než u zbylých podčeledi (Obr. 8).
Uvnitř čeledi Erebidae p a k b y l y pozorovány odpovědi pouze u druhů Paracolax
tristalis ( H e r m i n i i n a e ) a Lymantria dispar ( L y m a n t r i i n a e ) , kdežto u d v o u pozorovaných
druhů podčeledi A r c t i i n a e — Euplagia quadripunctaria a Phragmatobia fuliginosa
zaznamenány n e b y l y (Obr. 9 ) .
35
Pipistrellus pipistrellus
C r a m b i d a e ( 2 ; 2 )
D r e p a n i d a e t 1
? 0
)
N o t o d o n t i d a e
- N o c t u i d a e
- E r e b i d a e
- G e o m e t r i d a e
^ (líO)
(4; 2)
^ (16; 13}
Hecotus auritus
C r a m b i d a e ^ í 2
' 2
>
D r e p a n i d a e ( 1 ;
- N o t o d o n t i d a e
- N o c t u i d a e
• E r e b i d a e
- G e o m e t r i d a e
Q (1;0)
© (1^2}
{4; 2)
tf£f (16; 13)
Eptesicus serotinus
C r a m b i d a e í2 ; 2
^
- D r e p a n i d a e °)
- N o t o d o n t i d a e
- N o c t u i d a e
- E r e b i d a e
- G e o m e t r i d a e
I Reakce • Bei reakce
(1:0)
^ (4;2j
(16; 13)
Obr. 6 : Poměr reakcí na jednotlivé nahrávky netopýrů s fylogenetickými v z t a h y nočních motýlů
V závorce počet zkoumaných druhů motýlů a počet těch, u kterých b y l y pozorovány reakce.
36
C r a m b i d a e
D r e p a n i d a e
N o c t u i d a e
E r e b i d a e
21
G e o m e t r i d a e
O
• E SS • LS • FD
Obr. 7: Pozorované typy únikového chování v rámci čeledí s fylogenetickými vztahy.
12
12
S t e r r h i n a e
L a r e n t i i n a e
E n n o m i n a e
é
2 3
• E SS • LS • FD
Obr. 8: Pozorované typy únikového chování v rámci čeledi Geometridae.
P P I P P A U R E S E R
Lymantria dispar
L y m a n t r i i n a e
H e r m i n a e
- Paracolaxtristalis
A r c t i i n a e Euplagia quadripunctaria
Phragmatobiafuliginosa
• R e a k c e • B e z r e a k c e
Obr. 9: Poměr reakcí na jednotlivé nahrávky v rámci čeledi Erebidae.
P P I P P A U R E S E R
^ ^ ^ ^
o o o
37
8.3. Styl letu
Při porovnání charakteristiky letu s přítomností únikové odpovědi n a nahrávky
letounů n e b y l a u pozorovaných druhů prokázaná negativní korelace nepředvídatelnosti
letu s přítomností reakce n a netopýra P. auritus (Spearmanův korelační koeficient, rs =
0 , 3 1 ; P = 0,24; n = 2 7 ) . T e d y se neprokázalo, že b y d r u h y , které létali více eratickým
l e t e m r e a g o v a l i méně než d r u h y , které létali spíše l e t e m přímým.
K druhům, u kterých převládal eratický l e t (charakter letu — 3 ) patřili Acronita
rumicis, Artiora evonymaria, Craniophora ligustri a Idaea aversata ( T a b . 7 ) . N a o p a k
převážně přímý l e t (charakter letu — 1 ) b y l pozorován u druhů Agrotis segetum,
Lacanobia oleracea, Mamestra brassicae, Noctua comes a Noctua pronuba. Nejvíce ( n
= 13) pozorovaných druhů náležela do kategorie charakteru letu 2 ( T a b . 7 ) .
Tab. 7: Charakteristika letu sledovaných druhů.
Druh Čeleď Charakter letu
Acronicta rumicis Noctuidae 3
Agrotis segetum Noctuidae 1
Amphipyra pyramidea Noctuidae 2
Artiora evonymaria Geometridae 3
Autographa gamma Noctuidae 2
Craniophora ligustri Noctuidae 3
Cyclophora punctaria Geometridae 2
Cydalima perspectalis Crambidae 2
Dypterygia scabriuscula Noctuidae 2
Idaea aversata Geometridae 3
Lacanobia oleracea Noctuidae 1
Ligdia adustata Geometridae 2
Mamestra brassicae Noctuidae 1
Noctua comes Noctuidae 1
Noctua janthina Noctuidae 2
Noctua pronuba Noctuidae 1
Ochropleura plecta Noctuidae 2
Peribatodes rhomboidaria Geometridae 2
Philereme transversata Geometridae 1
Phragmatobia fuliginosa Erebidae 1
Pleuroptya ruralis Crambidae 3
Ptilodon cucullina Notodontidae 3
Thyatira batis Drepanidae 3
Trachea atriplicis Noctuidae 2
Xestia c-nigrum Noctuidae 2
Timandra comae Geometridae 2
Selenia dentaria Geometridae 2
38
8.4. Analýza trusu P. auritus a B . barbastellus
V e vzorcích netopýřího t r u s u b y l y zaznamenány i d r u h y sledované v playbackovém
e x p e r i m e n t u . Porovnáme-li j e j i c h průměrné R R A % v rámci identifikovaných
Lepidoptera, b y l a v e vzorcích o b o u druhů v poměru nejvíce zastoupeny d r u h y Noctua
comes, Agrotis segetum, Autographa gamma, Idaea aversata a Xestia c-nigrum. N a o p a k
nej menší zastoupení b y l o u druhů Idea degeneraria, Craniophora ligustri a Noctua
janthina ( T a b . 8).
Tab. 8: Průměrná abundance readů ( v rámci Lepidoptera) pozorovaných druhů motýlů v e
vzorcích trusu P. auritus a B. barbastellus (Read abundance data - R R A % ) .
Druh Čeleď P. auritus (n =24) B . barbastellus (n =20)
Noctua comes Noctuidae 11,53 % 12,17 %
Xestia c-nigrum Noctuidae 4,91 % 2,29 %
Agrotis segetum Noctuidae 4,67 % 4,80 %
Autographa gamma Noctuidae 2,55 % 6,22 %
Mamestra brassicae Noctuidae 1,75 % 0,26 %
Idaea aversata Geometridae 1,38 % 6 %
Camptogramma bilineatum Geometridae 0,66 % 2,89 %
Macaria liturata Geometridae 0,54 % 0,44 %
Cosmia trapezina Noctuidae 0,47 % 0,15 %
Trachea atriplicis Noctuidae 0,31 % 0,74 %
Acronicta rumicis Noctuidae 0,31 % 0,13 %
Ochropleura plecta Noctuidae 0,30 % 1,64%
Cydalima perspectalis Crambidae 0,11 % 0,28 %
Ennomos quercinaria Geometridae 0,07 % 0,01 %
Cryphia algae Noctuidae 0,04 % 0,51 %
Amphipyra pyramidea Noctuidae 0,04 % 0,02 %
Thyatira batis Drepanidae 0,03 % 0,38 %
Epirrhoe alternata Geometridae 0,03 % 0,22 %
Timandra comae Geometridae 0,02 % 0,03 %
Paracolax tristalis Erebidae 0,01 % 0,21 %
Ptilodon cucullina Notodontidae 0,01 % 0,04 %
Idaea inquinata Geometridae 0,01 % 0,03 %
Craniophora ligustri Noctuidae 0,01 % 0,01 %
Idaea degeneraria Geometridae 0,01 % 0,01 %
Noctua janthina Noctuidae 0,01 % 0,01 %
39
8.4.1. Výskyt v potravě a přítomnost únikové reakce
Při porovnání strávené b i o m a s y ( R R A , v rámci Lepidoptera) v potravě netopýra P.
auritus, vychází průměrně nižší poměr u reagujících druhů než u druhů, které nereagovali
(Wilcoxonův dvouvýběrový test, W = 105; P = 0,15; Obr. 10). Porovnáme-li však t y t o
s k u p i n y druhů motýlů u netopýra B. barbastellus, na kterého n e b y l y reakce zaznamenány,
j e zde také rozdíl, j e ovšem méně výrazný než u P. auritus ( W = 9 4 ; P = 0 , 4 1 ; Obr. 11).
Při porovnáni těchto s k u p i n motýlů m e z i B. barbastellus a P. auritus j e pak průměrný
poměr nereagujících druhů téměř totožný ( W = 7 1 , P = 0.98), kdežto průměrný poměr u
druhů reagujících n a nahrávky P. auritus j e u t o h o t o netopýra nižší než u d r u h u B.
barbastellus ( W = 100, P = 0.45).
M e z i d r u h y motýlů, u kterých b y l y pozorovány reakce n a P. auritus a v potravě B.
barbastellus se v y s k y t o v a l i v e značně větším poměru patřili d r u h y — Camptogramma
bilineatum, Idaea aversata a Ochropleura plecta (Obr. 11). Výsledný rozdíl m e z i těmito
jednotlivými d r u h y však není m e z i netopýry opět statisticky signifikantní (/. aversata, W
= 2 6 6 , P = 0 . 5 5 1 5 ) podobnějako u předchozích analýz, cožje zřejmě způsobeno v y s o k o u
v a r i a b i l i t o u m e z i odebranými v z o r k y . Která se může odvíjet i o d sezonality daných druhů
motýlů.
Plecotus auritus
0
N. cornes
o
o
a / aversata
1 N = 1 3
1 1
nereagující reagující
Obr. 10: Srovnání průměrného poměru readů (v rámci Lepidoptera) v potravě P. auritus mezi
druhy, které reagovali n a nahrávky P. auritus a druhy, u kterých nebyl odpověď pozorována.
Černý trojúhelník v grafu značí průměrnou hodnotu skupiny.
4 0
Barbastella barbastellus
0 N. comes
o I. aversata
o C. biiineatum
o O. plecta
* N = 13
l
nereagující reagující
Obr. 11: Srovnání průměrného poměru readů (v rámci Lepidoptera) v potravě B. barbastellus
mezi druhy, které reagovali na nahrávky P. auritus a druhy, u kterých nebyl odpověď pozorována.
8.4.2. Porovnání s charakterem letu
Dále b y l o testováno, j e s t l i existuje korelace m e z i zastoupením v potravě a s t y l e m
letu. T e d y zdali se druhy, které létali více nepředvídatelným l e t e m vyskytují v potravě
v menším poměru než druhy, které létali spíš přímým letem. V z t a h n e b y l statisticky
průkazný ani u j e d n o h o z druhů letounů, P. auritus a B. barbastellus. Přesto však vychází
tento v z t a h silněji u P. auritus (rs = -0,45; P = 0,08 N = 16) než u B. barbastellus (rs = -
0 , 2 1 ; P = 0.36, N = 16), k d y se zdá, že méně předvídatelný l e t b y m o h l motýlům
p o s k y t o v a t určitou výhodu před předací d r u h e m P. auritus
4 1
9. Diskuze
9.1. Únikové reakce podle druhu predátora
V playbackovém e x p e r i m e n t u v e voliéře se m i nepodařilo p o z o r o v a t žádné viditelné
změny v chovaní nočních motýlů p o stimulaci nahrávku přibližovací fáze netopýra B.
barbastellus. T a t o skutečnost, však není překvapivá, protože tento d r u h se na l o v nočních
motýlů specializuje ( V a u g h a n 1997, A n d r e a s 2 0 1 2 a ) a již G o e r l i t z et al. ( 2 0 1 0 ) v e své
studii předpokládali, že echolokačních signály t o h o t o d r u h u nemusí být p r o lovené noční
motýli dostatečně intenzivní k vyvolaní únikového manévru. B. barbastellus tedy zřejmě
obchází únikové chovaní nočních motýlů díky nízké amplitudě echolokačních signálů,
k t e r o u ještě během přibližovaní k e kořisti postupně snižuje ( L e w a n z i k & G o e r l i t z 2 0 1 7 ) .
Únikové manévry j s e m však n e p o z o r o v a l ani v reakci n a nahrávky signálů d v o u
zástupců čeledi R h i n o l o p h i d a e . Z d e b y l a nepřítomnost reakce zřejmě způsobena v y s o k o u
frekvencí echolokace, o b v y k l e hlasitější 2. harmonické frekvence, která se u o b o u druhů
p o h y b u j e n a d 100 k H z . Právě vysoká frekvence těchto signálu zřejmě způsobuje, že
nejsou p r o lovené noční motýli zachytitelné, protože se s nej větší pravděpodobností
nachází m i m o frekvenční rozsah j e j i c h tympanálních orgánů ( F u l l a r d 1998, ter Hofstede
& R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) . U nahrávky R. hipposideros b y l a viditelná i 1. harmonická n a
f r e k v e n c i 55 k H z , intenzita t o h o t o signálu j e však značně nižší, a tedy tento signál zřejmě
n e b y l pro sledované motýly dostatečně intenzivní k t o m u , aby v y v o l a l únikovou reakci.
Z e zbylých nahrávek netopýrů b y l o nejvíce únikových reakcí pozorováno n a
nahrávky netopýra P. auritus, tedy n a druh, u kterého motýli též představují v e l i c e
významnou část p o t r a v y ( V a u g h a n 1997, A n d r e a s et a l . 2 0 1 2 b ) . P r o noční motýly
relativně slyšitelný signál však zřejmě k o m p e n z u j e l o v e m pomocí pasivního odposlechu
n e b o s využitím z r a k u ( A n d e r s o n & R a c e y 1 9 9 1 , A n d e r s o n & R a c e y 1993). Což například
p o z o r o v a l i Kotúč ( 2 0 1 6 ) v e své bakalářské práci, k d y pozorovaní j e d i n c i t o h o t o d r u h u
nepoužívali echolokaci při l o v u nočních motýlů v e voliéře.
Většina druhů motýlů, které n a nahrávky reagovaly však t a k činili j a k n a nahrávky
P. auritus t a k i na nahrávky P. pipistrellus a E. serotinus. U nahrávek P. pipistrellus a E.
serotinus b y l zjištěn pouze nižší poměr reakcí než u nahrávky P. auritus. V potravě P.
pipistrellus se však noční motýli vyskytují spíše výjimečně ( V a u g h a n 1997) a přestože E.
serotinus motýli loví, činí t a k spíše o p o r t u n i s t i c k y , a tedy z p r a v i d l a nepředstavují
dominantní složku p o t r a v y ( V a u g h a n 1997, Z u k a l & Gajdošík 2 0 1 2 ) . Nahrávky
přibližovací fáze echolokace těchto tří druhů tedy zřejmě všechny leží v e frekvenčním
4 2
rozsahu nočních motýlů ( F u l l a r d 1998, t e r Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) a j s o u pro ně
slyšitelné. V poměru vyšší počet reakcí u P. auritus, pak m o h l být způsoben tím, že tento
d r u h echolokuje s vyšším počtem signálu z a sekundu než zbylé druhy. Což může být
podporováno i některými studiemi, které p o t v r d i l i , že počet ultrazvukových pulzů/sek má
v l i v na přítomnost únikového manévru ( A g e e 1969, R o e d e r 1962).
9.2. Únikové chovaní dle fylogenetických skupin
Jelikož z e všech únikových reakcí naprosto převládala eratická odpověď, n e b y l o
možné porovnávat jednotlivé t y p y pozorovaných únikových manévrů m e z i
fylogenetickými s k u p i n a m i . L z e však porovnat poměr reagujících jedinců, kde z hlediska
fylogenetické příbuznosti n e b y l y pozorovány téměř žádné reakce u linií, jež disponují
p o u z e dvěma n e b o méně senzorickými buňkami v e sluchovém orgánu - N o c t u i d a e (2),
D r e p a n i d a e ( 1 ) a N o t o d o n t i d a e ( 1 ) (ter Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) . Zástupci čeledí
N o c t u i d a e však b y l i několikrát studováni a únikové reakce v podobě spirál a pádů u této
čeledi j s o u dobře známé ( A g e e 1969, R o e d e r 1962). Je však možné, že nižší počet
senzorických buněk v e sluchovém orgánu, j i m neumožňuje tak dobré rozlišení i n t e n z i t y
signálu j a k o u zástupců čeledí C r a m b i d a e a Geometridae, jež disponují 4 senzorickými
buňkami ( t e r Hofstede & R a t c l i f f e 2 0 1 6 ) . T e d y že použité nahrávky echolokace
kalibrované n a vzdálenost 1 m n e b y l y pro jedince linií s nižším počtem senzorických
buněk dostatečně hlasité k vyvolaní únikového manévru. N a p r o t i t o m u zástupci čeledí
C r a m b i d a e a G e o m e t r i d a e zřejmě začínají reagovat eratickou odpovědí již při velké
vzdálenosti o d letouna, a tedy i nízké intenzitě s t i m u l u , j a k b y l o například pozorováno u
d r u h u Nomophila nearctica, který reagoval n a nahrávku echolokace netopýra Eptesicus
fuscus s i n t e n z i t o u odpovídající již vzdálenosti 2 0 metrů ( N a k a n o & M a s o n 2 0 1 8 ) . T a t o
skutečnost b y pak m o h l a být způsobena i morfologickými rozdíly, k d y zástupci čeledi
G e o m e t r i d a e létají nižší rychlostí a nejsou tak obratní letci j a k o zástupci čeledi N o c t u i d a e
(Casey & Joos 1983), což b y m o h l a být určitá predispozice, která j e předurčuje k poměrně
brzké reakci n a útočícího letouna. Je však nutné t o t o otestovat pomocí experimentů s
l e t o u n y v e voliéře z a p o m o c i I R videa, kde b y b y l a následně rekonstruována výsledná
trajektorie l e t u nočního motýla podobně j a k o t o b y l o p r o v e d e n o v práci C o r c o r a n &
C o n n e r ( 2 0 1 6 ) .
Hügel & G o e r l i t z ( 2 0 1 9 ) však také u některých druhů čeledi N o c t u i d a e n e p o z o r o v a l i
změny v chovaní p o s t i m u l a c i u l t r a z v u k e m , přestože použitý s t i m u l měl být dostatečně
hlasitý k vyvolání signálu v senzorické buňce A 2 , která b y měl být zodpovědná z a
43
spustení únikových manévru. Což vysvětlovali kromě rozdílné citlivosti orgánů i tím, že
m o h o u zřejmě existovat i alternativní strategie, j a k se predáci v y h n o u t , například tím že
motýl letá blízko vegetace. Dalším vysvětlením b y m o h l o být, že velké d r u h y j a k o třeba
v j e j i c h studii testovaná Noctua fimbriata disponují velice v y s o k o u rychlostí letu, která
s a m a o sobě může snižovat šanci, že se tento d r u h stane kořistí letouna (Hügel & G o e r l i t z
2 0 1 9 ) . C o r c o r a n & C o n n e r ( 2 0 1 6 ) pak v e své práci p o z o r o v a l i , že právě schopnost motýla
z r y c h l i t svůj let b y l jedním z hlavních parametrů, který určoval úspěšnost přežití útoku
letouna. I já j s e m v této práci u některých druhů čeledi N o c t u i d a e (A. pyramidea, A.
gamma a T. atriplicis) p o z o r o v a l určité zrychlení n a některou ze tří nahrávek (P. auritus,
P. pipistrellus a E. serotinus). Protože však b y l let těchto druhů vysoce variabilní, n e b y l o
možné s přesností určit, z d a b y l o zrychlení p r o v e d e n o v reakci n a použitou nahrávku.
Právě tato vysoká v a r i a b i l i t a b y však m o h l a představovat j e d n u z adaptací, která j i m
pomáhá odolávat predačnímu t l a k u letounů.
Určitou výjimku v chovaní při stimulaci u l t r a z v u k e m u linií s menším počtem
senzorických buněk představovali zástupci čeledi Erebidae, kde j s e m p o z o r o v a l reakce u
zástupců z podčeledi H e r m i n i i n a e (Paracolax tristalis) a L y m a n t r i i n a e (Lymantra
monacha). U zástupců podčeledi A r c t i i n a e (Phragmatobia fuliginosa a Euplagia
quadripunctaria) j s e m žádné reakce n e p o z o r o v a l . U d r u h u Phragmatobia fuliginosa však
b y l a pozorována i akustická obrana v podobě vytváření kliků ( M i l l e r 1991) a obecně
přítomnost toxinů v těle n e b o akustická obrana j e u zástupců této podčeledi široce
zastoupena (Zaspel et al. 2 0 1 4 , D o w d y & C o n n e r 2 0 1 9 b ) . Motýli disponující těmito
f o r m a m i obrany pak reagují pomocí únikových manévrů méně než jiné d r u h y ( D o w d y &
C o n n e r 2019a).
U čeledi Geometridae reagovali n a použité nahrávky všechny druhy, s výjimkou
zástupců podčeledi E n n o m i n a e , kde u tří druhů n e b y l y zaznamenány reakce. Jedná se
však o podčeleď v rámci, které b y l y nedávno podobně j a k o u podčeledi A r c t i i n a e
zaznamenány i alternativní strategie v podobě akustické obrany (Barber et al. 2 0 2 2 ) a j e
tedy možné, že t y t o druhy dispononují t o u t o f o r m o u obrany.
M e z i druhové rozdíly m e z i fylogenetický příbuznými druhy j s o u p a k zřejmě
způsobeny rozdílnou citlivostí sluchových orgánu, která úzce souvisí s ekologií d r u h u —
časem stráveným v l e t u (ter Hofstede et al. 2 0 0 8 ) , velikostí těla ( S u r l y k k e et al. 1999).
Podobně j a k o Hügel & G o e r l i t z ( 2 0 1 9 ) j s e m však m o h l u pozorovaných druhů pozorovat
i určitou v n i t r o d r u h o v o u v a r i a b i l i t u v únikových reakcích - například u d r u h u Idaea
aversata, b y l i zjištěni j e d i n c i , kteří reagovali n a všechny použité nahrávky netopýrů P.
4 4
auritus, E. serotinus a P. pipistrellus, a l e také j e d i n c i , kteří nereagovali n a žádnou
z použitých nahrávek. Podobně například u druhů Craniophora ligustri a Ochropleura
plecta reagovalo n a alespoň j e d n u nahrávku p o u z e 2 7 - 3 0 % pozorovaných jedinců. Je
možné, že právě vysoká v a r i a b i l i t a únikového chovaní nočních motýlů, znemožňuje
letounům očekávat určitý únikový manévr.
9.3. Analýza trusu
Molekulární m e t o d y analýzy t r u s u p r o z i s k dietárních dat stále zůstávají zahaleny
určitými l i m i t a c e m i ( K r e h e n w i n k e l et al. 2 0 1 7 ; P o m p a n o n et al. 2 0 1 2 ) a interpretovaní
stráveného množství kořisti stále zůstává v e l k o u výzvou. Součet relativních readů však,
přes různé problémy, jakými j s o u například rozdílné množství D N A m e z i d r u h y a j e j i c h
rozdílnou stravitelností, představuje možnost, j a k získat semikvantitativní údaje o
množství určitých taxonů v potravě (Deagle et al. 2 0 1 8 ) . Množství získaných readů pak
také závisí také n a specifitě použitých primerů ( K r e h e n w i n k e l et al. 2 0 1 7 ) , k d y námi
použité p r i m e r y j s o u specifické právě n a řády L e p i d o p t e r a a D i p t e r a (Zeale et al. 2 0 1 1 ) .
Protože však výsledné poměry množství readů ( R R A % ) b y l y porovnávány právě j e n
v rámci řádu Lepidoptera, neměla b y námi sledovaná data být tímto ovlivněna.
Výsledné průměrné poměry R R A % v rámci L e p i d o p t e r a p a k b y l y u většiny
nereagujících druhů sledovaných motýlů srovnatelné m e z i d r u h y P. auritus a B.
barbastellus. Poměr druhů motýlů reagujících na nahrávky P. auritus, b y l však v potravě
P. auritus nižší než u d r u h u B. barbastellus. Přestože tedy P. auritus při l o v u zpravidla
neecholokuje a loví pomocí tzv. hoveringu, k d y přelétavá n a místě a kořist vyhledává
pomocí z r a k u a sluchu ( A n d e r s o n & R a c e y 1993, Kotúč 2 0 1 6 ) , nečiní t a k vždy, když loví
volně létající motýly pomocí t a k t i k y aerial hawking ( A n d e r s o n & R a c e y 1 9 9 1 , A n d e r s o n
& R a c e y 1993) a tedy j e možné, že může být při l o v u kořisti v l e t u znevýhodněn díky
relativní slyšitelnosti j e h o echolokačních signálů.
Dále j e možné, že motýli, kteří létají více nepředvídatelným l e t e m j s o u zvýhodněni
vůči predáci netopýrem P. auritus o p r o t i B. barbastellus, který při l o v u kořisti echolokuje
vždy, ale zřejmě není p r o kořist dostatečně slyšitelný. Rozdíly poměrů jednotlivých druhů
motýlů v potravě však m o h o u být ovlivněny i tím, že P. auritus hojně využívá l o v e c k o u
t a k t i k u gleaning, k d y kořist sbírá z p o v r c h u vegetace ( A n d e r s o n & R a c e y 1 9 9 1 ,
R o s t o v s k a y a et al. 2 0 0 0 ) . T e d y v e výsledku m o h o u méně aktivní motýli, kteří tráví v letu
méně času představovat větší poměr p o t r a v y t o h o t o druhu, protože j s o u u l o v e n i právě
díky této lovecké taktice. V budoucích studií, b y b y l o tedy dobré experimentálně
45
otestovat l o v e c k o u úspěšnost těchto netopýrů n a volně létajících motýlech. M e t o d i k a
takového e x p e r i m e n t u b y pak m o h l a být obdobná metodice, k t e r o u použili v e své práci
C o r c o r a n a C o n n e r ( 2 0 1 7 ) .
4 6
10. Závěr
Pozorovaní j e d i n c i při daných podmínkách reagovali p o u z e na nahrávky netopýrů
Plecotus auritus, Eptesicus serotinus a Pipistrellus pipistrellus. N a nahrávky
netopýra Barbastella barbastellus a vrápenců Rhinolophus hipposideros a
Rhinolophus euryale n e b y l y pozorovány viditelné změny v chovaní motýlů.
Většina pozorovaných druhů motýlů, kteří prováděli únikové manévry n a použité
nahrávky t a k činili na všechny 3 d r u h y - P. auritus, P. pipistrellus a E. serotinus.
Poměr reakcí se však m e z i těmito d r u h y netopýrů signifikantně lišil. N e j vyšší b y l
zaznamenán na nahrávky P. auritus ( 3 4 - 3 6 % ) , nej nižší na nahrávky E. serotinus
( 2 0 % ) .
U motýlů nadčeledi N o c t u o i d e a b y l pozorován v e l m i nízký počet reagujících
druhů a nízký poměr reakcí. N a p r o t i t o m u u motýlů nadčeledi G e o m e t r o i d e a a
P y r a l o i d e a reagovali téměř všechny d r u h y , a též poměr jedinců reagujících n a
nahrávky echolokace b y vysoký.
V potravě netopýrů B. barbastellus, P. auritus a převládali právě d r u h y u kterých
n e b y l y zjištěny žádné únikové reakce a převládal u n i c h spíše přímý let (Agrotis
segetum, Noctua comes, Autographa gamma). Přesto se však některé d r u h y
motýlu reagujících n a nahrávky P. auritus v y s k y t o v a l i v potravě t o h o t o netopýra
v menším poměru než v potravě B. barbastellus.
V b u d o u c n u b y b y l o dobré provést e x p e r i m e n t y , kde b y b y l o možné p o z o r o v a t
útoky vybraných letounů na určené d r u h y motýlů. A tedy b y b y l o možné porovnat
pozorované t y p y únikových manévrů m e z i nadčeleděmi N o c t u o i d e a a
G e o m e t r o i d e a , k d y b y se zároveň změřila vzdálenost, k d y sledovaný jedinec
začíná provádět únikový manévr. V neposlední řadě b y b y l o zajímavé p o r o v n a t i
úspěšnost těchto manévrů či v z t a h r y c h l o s t i a v a r i a b i l i t y l e t u motýla k úspěšnosti
přežití útoku různých letounů.
47
11. Literatura
A g e e H . R . 1969: R e s p o n s e o f f l y i n g b o l l w o r m m o t h s and other t y m p a n a t e m o t h s t o
pulsed ultrasound. Annals of the Entomological Society of America 6 2 : 8 0 1 - 8 0 7 .
A c h a r y a L . & F e n t o n M . B . 1992: E c h o l o c a t i o n b e h a v i o u r o f v e s p e r t i l i o n i d bats
(Lasiurus cinereus and Lasiurus borealis) attacking airborne targets i n c l u d i n g arctiid
m o t h s . Canadian Journal of Zoology 7 0 ( 7 ) : 1 2 9 2 - 1 2 9 8 .
A n d e r s o n M . E . & R a c e y P . A . 1 9 9 1 : F e e d i n g b e h a v i o u r o f captive b r o w n long-eared
bats, Plecotus auritus. Animal Behaviour 4 2 ( 3 ) : 4 8 9 - 4 9 3 .
A n d e r s o n M . E . & Racey, P . A . 1993: D i s c r i m i n a t i o n b e t w e e n f l u t t e r i n g a n d n o n fluttering
m o t h s b y b r o w n long-eared bats, Plecotus auritus. Animal Behaviour 4 6 ( 6 ) :
1 1 5 1 - 1 1 5 5 .
A n d r e a s , M . , R e i t e r A . & B e n d a P. 2 0 1 2 a : P r e y selection and seasonal diet changes i n the
w e s t e r n barbastelle bat (Barbastella barbastellus). Acta Chiropterologica 14(1): 8 1 -
92.
A n d r e a s M . , R e i t e r A . & B e n d a P. 2 0 1 2 b : D i e t a r y c o m p o s i t i o n , resource p a r t i t i o n i n g and
trophic niche overlap i n three forest foliage-gleaning bats i n C e n t r a l E u r o p e . Acta
Chiropterologica 14(2): 3 3 5 - 3 4 5 .
B a r b e r J. R . , L e a v e l l B . C , K e e n e r A . L . , B r e i n h o l t J. W . , C h a d w e l l B . A . , M c C l u r e C .
J., G e e n a M . H . & K a w a h a r a A . Y . 2 0 1 5 : M o t h tails d i v e r t bat attack: e v o l u t i o n o f
acoustic deflection. Proceedings of the National Academy of Sciences 112(9): 2 8 1 2 -
2 8 1 6 .
B a r b e r J. R . , P l o t k i n D . , R u b i n J. J., H o m z i a k N . T . , L e a v e l l B . C , H o u l i h a n P. R . , M i n e r
K . A . , B r e i n h o l t J . W , Q u i r k - R o y a l B . , P a d r o n P. S., N u n e z M . & K a w a h a r a , A . Y .
2 0 2 2 : A n t i - b a t u l t r a s o u n d p r o d u c t i o n i n m o t h s i s g l o b a l l y a n d p h y l o g e n e t i c a l l y
widespread. Proceedings of the National Academy of Sciences 1 1 9 ( 2 5 ) , e 2 1 1 7 4 8 5 1 1 9 .
B a r c l a y R . M . 1986: T h e echolocation calls o f h o a r y (Lasiurus cinereus) and silver-haired
(Lasionycteris noctivagans) bats as adaptations f o r long-versus short-range f o r a g i n g
strategies and t h e consequences f o r prey selection. Canadian Journal of Zoology
6 4 ( 1 2 ) : 2 7 0 0 - 2 7 0 5 .
B a z i n e t A . L . , C u m m i n g s M . P . , M i t t e r K . T . & M i t t e r C . W . 2 0 1 3 : C a n R N A - S e q resolve
the rapid r a d i a t i o n o f advanced m o t h s a n d butterflies (Hexapoda: Lepidoptera:
A p o d i t r y s i a ) ? A n e x p l o r a t o r y study. PLoS ONE 8: e 8 2 6 1 5 .
48
Blažek J., Konečný A . & Bartoníčka T . 2 0 2 1 : B a t aggregational response t o pest
Caterpillar emergence. Scientific Reports 1 1 , 1 3 6 3 4 , https://doi.org/10.1038/s41598-
0 2 1 - 9 3 1 0 4 - z .
C o r c o r a n A . J. & C o n n e r W . E . 2 0 1 6 : H o w m o t h s escape bats: predicting o u t c o m e s o f
predator-prey interactions. Journal of Experimental Biology 2 1 9 ( 1 7 ) : 2 7 0 4 - 2 7 1 5 .
C o r c o r a n A . J. & C o n n e r W . E . 2 0 1 7 : Predator counteradaptations: stealth echolocation
o v e r c o m e s insect s o n a r - j a m m i n g a n d e v a s i v e - m a n o e u v r i n g defences. Animal
Behaviour 132: 2 9 1 - 3 0 1 .
C o r c o r a n A . J., C o n n e r W . E . & B a r b e r J. R . 2 0 1 0 : A n t i - b a t tiger m o t h sounds: f o r m and
function. Current Zoology 5 6 ( 3 ) : 3 5 8 - 3 6 9 .
D e a g l e B . E . , T h o m a s A . C , M c l n n e s J . C , C l a r k e L . J., V e s t e r i n e n E . J., C l a r e E . L . ,
K a r t z i n e l T . R . & E v e s o n J. P . 2 0 1 8 : C o u n t i n g w i t h D N A i n metabarcoding studies:
H o w s h o u l d w e c o n v e r t sequence reads to dietary data? Molecular Ecology 2 8 : 391—
4 0 6 , https://doi.org/10.1111/mec. 14734.
D o w d y N . J. & C o n n e r W . E . 2019a: N o n c h a l a n t flight i n tiger m o t h s (Erebidae:
A r c t i i n a e ) is correlated w i t h unpalatability. Frontiers in Ecology and Evolution 4 8 0 ,
https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00480.
D o w d y N . J . & C o n n e r W . E . 2 0 1 9 b : Characteristics o f tiger m o t h (Erebidae: A r c t i i n a e )
anti-bat sounds can be predicted f r o m t y m b a l m o r p h o l o g y . Frontiers in zoology 16(1):
1-11.
D u n n i n g D . C , A c h a r y a L . , M e r r i m a n C . B . & F e r r o L . D . 1992: Interactions b e t w e e n
bats and arctiid m o t h s . Canadian Journal of Zoology 7 0 ( 1 1 ) : 2 2 1 8 - 2 2 2 3 .
Eklóf, J. & Jones G . 2 0 0 3 : U s e o f v i s i o n i n prey detection b y b r o w n long-eared bats,
Plecotus auritus. Animal Behaviour 6 6 ( 5 ) : 9 4 9 - 9 5 3 .
F a u r e P . A . & B a r c l a y R . M . R . 1994: Substrate-gleaning versus a e r i a l - h a w k i n g : plasticity
i n t h e f o r a g i n g a n d echolocation b e h a v i o u r o f the long-eared bat, Myotis evotis.
Journal of Comparative Physiology A 1 7 4 : 6 5 1 - 6 6 0 ,
h t t p s : / / d o i . o r g / 1 0 . 1 0 0 7 / B F 0 0 2 1 7 3 8 6 .
F e n t o n M . B . & B e l l G . P . 1 9 8 1 : R e c o g n i t i o n o f species o f insectivorous bats b y their
echolocation calls. Journal of Mammalogy 6 2 ( 2 ) : 2 3 3 - 2 4 3 .
F o u r n i e r J. P, D a w s o n J. W , M i k h a i l A . , Y a c k J. E . 2 0 1 3 : I f a b i r d flies i n the forest, does
an insect hear i t ? Biology Letters 9: e 2 0 1 3 0 3 1 9 , https://doi:10.1098/rsbl.2013.0319.
4 9
F u l l a r d J. H . & B a r c l a y R . M . R . 1980: A u d i t i o n i n spring species o f arctiid m o t h s as a
possible response t o differential levels o f insectivorous b a t predation. Canadian
Journal of Zoology 58: 1 7 4 5 - 1 7 5 0 .
F u l l a r d J . H . 1977: P h e n o l o g y o f sound-producing arctiid m o t h s and t h e a c t i v i t y o f
insectivorous bats. Nature 2 6 7 : 4 2 - 4 3 .
F u l l a r d J. H . 1982: E c h o l o c a t i o n assemblages and their effects o n m o t h auditory systems,
Canadian Journal of Zoology 60: 2 5 7 2 - 2 5 7 6 .
F u l l a r d J. H . , M u m a K . E . & D a w s o n J. W . 2 0 0 3 : Q u a n t i f y i n g an anti-bat flight response
by eared m o t h s . Canadian Journal of Zoology 8 1 ( 3 ) : 3 9 5 - 3 9 9 .
F u l l a r d , J . & D a w s o n J . 1997: T h e echolocation calls o f the spotted b a t Euderma
maculatum are r e l a t i v e l y inaudible t o m o t h s . The Journal of experimental biology
200(1):129-137.
F u l l a r d , J . H . 1998: T h e sensory c o e v o l u t i o n o f m o t h s and bats. I n R . R . H o y , A . N .
Popper and R . R . F a y (Eds.). Comparative Hearing: Insects, Springer - N e w Y o r k ,
2 7 9 - 3 2 6 .
G o e r l i t z H . R . , ter Hofstede H . M . , Z e a l e M . R . , Jones G . & H o l d e r i e d M . W . 2 0 1 0 : A n
a e r i a l - h a w k i n g bat uses stealth echolocation to counter m o t h hearing. Current Biology
2 0 ( 1 7 ) : 1 5 6 8 - 1 5 7 2 .
H e i k k i l a M . , M u t a n e n M . , W a h l b e r g N , S i h v o n e n P. & K a i l a L . 2 0 1 5 : E l u s i v e d i t r y s i a n
p h y l o g e n y : a n account o f c o m b i n i n g systematized m o r p h o l o g y w i t h m o l e c u l a r data
(Lepidoptera). BMC Evolutionary Biology 15, https://doi.org/10.1186/s 1 2 8 6 2 - 0 1 5 -
0 5 2 0 - 0 .
H o l d e r i e d M . W & v o n H e l v e r s e n O . 2 0 0 3 : E c h o l o c a t i o n range and w i n g b e a t p e r i o d
m a t c h i n a e r i a l - h a w k i n g bats. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences
2 7 0 : 2 2 9 3 - 2 2 9 9
H r i s t o v N . I . & C o n n e r W . E . 2 0 0 5 : S o u n d strategy: acoustic a p o s e m a t i s m i n the b a t tiger
m o t h arms race. Naturwissenschaften 9 2 ( 4 ) : 164-169.
H i i g e l T . & G o e r l i t z H . R . 2 0 1 9 : Species-specific strategies increase unpredictability o f
escape flight i n eared m o t h s . Functional Ecology 3 3 ( 9 ) : 1 6 7 4 - 1 6 8 3 .
H i i g e l T . , & G o e r l i t z H . R . 2 0 2 0 : L i g h t m i g h t suppress b o t h types o f sound-evoked
antipredator flight i n m o t h s . Ecology and Evolution 10(23): 1 3 1 3 4 - 1 3 1 4 2 .
Jacobs D . S., R a t c l i f f e J. M . & F u l l a r d J. H . 2 0 0 8 : B e w a r e o f bats, b e w a r e o f birds: the
auditory responses o f eared m o t h s to bat and b i r d predation. Behavioral Ecology 19(6):
1 3 3 3 - 1 3 4 2 .
5 0
K a w a h a r a A . , P l o t k i n D . , Espeland M . , M e u s e m a n n K . , T o u s s a i n t E . , D o n a t h A . ,
G i m n i c h F . , Frandsen P., Z w i c k A . , D o s R e i s M . , Barber J., Peters R . , L i u S., Z h o u
X . , M a y e r C , P o d s i a d l o w s k i L . , Storer C , Y a c k J., M i s o f B . & B r e i n h o l t , J. 2 0 1 9 :
P h y l o g e n o m i c s reveals the e v o l u t i o n a r y t i m i n g and pattern o f butterflies and m o t h s .
Proceedings of the National Academy of Sciences 1 1 6 ( 4 5 ) : 2 2 6 5 7 - 2 2 6 6 3 ,
https://doi.org/10.1073/pnas.1907847116.
K a w a h a r a , A . Y . & B a r b e r J. R . 2 0 1 5 : T e m p o and m o d e o f antibat u l t r a s o u n d p r o d u c t i o n
and sonar j a m m i n g i n the diverse h a w k m o t h radiation. Proceedings of the National
Academy of Sciences 1 1 2 ( 2 0 ) : 6 4 0 7 - 6 4 1 2 .
Kotúč M . 2 0 1 6 : Koevoluce echolokačních signálů u netopýrů a antipredačního chování
u motýlů. Bakalářská práce, M a s a r y k o v a u n i v e r z i t a , B r n o .
K r e h e n w i n k e l H . , W o l f M . , L i m J. Y . , R o m i n g e r A . J., S i m i s o n W . B . & G i l l e s p i e R . G .
2 0 1 7 : E s t i m a t i n g a n d m i t i g a t i n g a m p l i f i c a t i o n bias i n qualitative a n d quantitative
arthropod metabarcoding. Scientific reports 7 ( 1 ) : 1-12.
L a w r e n c e B . D . & S i m m o n s J. A . 1982: M e a s u r e m e n t s o f atmospheric attenuation at
ultrasonic frequencies and the significance f o r echolocation b y bats. The Journal of
the Acoustical Society of America 7 1 ( 3 ) : 5 8 5 - 5 9 0 .
L e w a n z i k , D . & G o e r l i t z , H . R . 2 0 1 8 : C o n t i n u e d source l e v e l reduction d u r i n g attack i n
the l o w - a m p l i t u d e b a t Barbastella barbastellus prevents m o t h evasive flight.
Functional Ecology 3 2 ( 5 ) : 1 2 5 1 - 1 2 6 1 .
L e w i s F . P . , F u l l a r d J. H . & M o r r i l l S. B . 1993: A u d i t o r y influences o n t h e flight
b e h a v i o u r o f m o t h s i n a Nearctic site. I I . F l i g h t times, heights, a n d erraticism.
Canadian journal of zoology 7 1 ( 8 ) : 1 5 6 2 - 1 5 6 8 .
M a c e k J., Dvořák J., T r a x l e r L . & Červenka V . 2 0 0 7 : Motýli a housenky střední Evropy,
Noční Motýli I. A c a d e m i a , Praha.
M a c e k J., Dvořák J., T r a x l e r L . & Červenka V . 2 0 0 8 : Motýli a housenky střední Evropy,
Noční Motýli IE A c a d e m i a , Praha.
M a c e k J., Procházka J. & T r a x l e r L . 2 0 1 2 : Motýli a housenky střední Evropy, Noční
Motýli III. A c a d e m i a , Praha.
M a d s e n B . M . & M i l l e r L . A . 1987: A u d i t o r y i n p u t t o m o t o r neurons o f the dorsal
l o n g i t u d i n a l flight muscles i n a n o c t u i d m o t h (Barathra brassicae L . ) . Journal of
Comparative Physiology A 160: 2 3 - 3 1 .
M i k h a i l A . , L e w i s J. E . & Y a c k , J. E . 2 0 1 8 : W h a t does a butterfly hear? P h y s i o l o g i c a l
characterization o f auditory afferents i n Morpho peleides ( N y m p h a l i d a e ) . T h e J o u r n a l
5 1
o f C o m p a r a t i v e P h y s i o l o g y 2 0 4 : 7 9 1 - 7 9 9 , https://doi.org/10.1007/s00359-018-1280-
2.
M i l l e r L . A . & S u r l y k k e A . 2 0 0 1 : H o w s o m e insects detect and a v o i d b e i n g eaten b y bats:
Tactics and countertactics o f prey and predator: E v o l u t i o n a r i l y speaking, insects have
responded t o selective pressure f r o m bats w i t h n e w evasive m e c h a n i s m s , a n d these
v e r y responses i n t u r n put pressure o n bats t o " i m p r o v e " t h e i r tactics. Bioscience 5 1 ( 7 ) :
5 7 0 - 5 8 1 .
M i l l e r L . A . 1 9 9 1 : A r c t i i d m o t h clicks c a n degrade t h e accuracy o f range difference
d i s c r i m i n a t i o n i n echolocating b i g b r o w n bats, Eptesicus fuscus. Journal of
Comparative Physiology A 1 6 8 ( 5 ) : 5 7 1 - 5 7 9 .
M i t t e r C , D a v i s D . R . & C u m m i n g s M . P . 2 0 1 7 : P h y l o g e n y a n d E v o l u t i o n o f
Lepidoptera. Annual Review of Entomology 6 2 ( 1 ) : 2 6 5 - 2 8 3 .
M o r r i l l S. B . & F u l l a r d J. H . 1992: A u d i t o r y influences o n the flight b e h a v i o u r o f m o t h s
i n a Nearctic site. I . F l i g h t tendency. Canadian Journal of Zoology 7 0 ( 6 ) : 1 0 9 7 - 1 1 0 1 .
M u n r o e E . G & S o l i s M . A . 1998: T h e P y r a l o i d e a . I n K r i s t e n s e n N . P . ( E d ) . Lepidoptera:
M o t h s a n d B u t t e r f l i e s , V o l . 1: E v o l u t i o n , Systematics, a n d B i o g e o g r a p h y . Handbook
of Zoology 35. D e G r u y t e - B e r l i n , pp. 2 3 3 - 2 5 6 .
M u r i l l o - R a m o s L . , B r e h m G . , S i h v o n e n P . , H a u s m a n n A . , H o l m S., G h a n a v i H . R . ,
O u n a p E . , T r u u v e r k A . , Staude H . , F r i e d r i c h E . , T a m m a r u T . & W a h l b e r g N . 2 0 1 9 : A
c o m p r e h e n s i v e m o l e c u l a r p h y l o g e n y o f G e o m e t r i d a e (Lepidoptera) w i t h a focus o n
e n i g m a t i c s m a l l subfamilies. PeerJ 7: e 7 3 8 6 , https://doi.org/10.7717/peerj.7386.
M u t a n e n M . , W a h l b e r g N . & K a i l a L . 2 0 1 0 : C o m p r e h e n s i v e gene a n d t a x o n coverage
elucidates r a d i a t i o n patterns i n m o t h s and butterflies. Proceedings of the Royal Society
2 7 7 : 2 8 3 9 - 2 8 4 8 , http://doi.org/!0.1098/rspb.2010.0392.
N a k a n o R . , & M a s o n A . C . 2 0 1 8 : E a r l y erratic flight response o f the lucerne m o t h t o t h e
quiet e c h o l o c a t i o n calls o f distant bats. PLOS ONE 13(8): e 0 2 0 2 6 7 9 ,
https://doi.org/10.1371/iournal.pone.0202679.
N e i l T . R . , S h e n Z . , R o b e r t D . , D r i n k w a t e r B . W . & H o l d e r i e d M . W . 2 0 2 0 : M o t h w i n g s
are acoustic metamaterials. Proceedings of the National Academy of Sciences 1 1 7 ( 4 9 ) :
3 1 1 3 4 - 3 1 1 4 L https://doi.org/10.1073/pnas.2014531117.
O ' R e i l l y L . J., A g a s s i z D . J., N e i l T . R . & H o l d e r i e d M . W . 2 0 1 9 : D e a f m o t h s e m p l o y
acoustic M i i l l e r i a n m i m i c r y against bats u s i n g w i n g b e a t - p o w e r e d t y m b a l s . Scientific
reports 9 ( 1 ) : 1-9.
5 2
Painter M . L . , C h a m b e r s C . L . , Siders M . , D o u c e t t R . R . , W h i t a k e r J. O . & P h i l l i p s D . L .
2 0 0 9 : D i e t o f spotted bats (Euderma maculatum) i n A r i z o n a as indicated b y fecal
analysis and stable isotopes. Canadian Journal of Zoology 8 7 ( 1 0 ) : 8 6 5 - 8 7 5 .
P o m p a n o n F . , D e a g l e B . E . , S y m o n d s o n W . O., B r o w n D . S., J a r m a n S. N . & Taberlet P.
2 0 1 2 : W h o i s eating w h a t : diet assessment u s i n g n e x t generation sequencing.
Molecular ecology 2 1 (8): 1 9 3 1 - 1 9 5 0 .
R a j a e i H . , G r e v e C , L e t s c h H . , S t o n i n g D . , W a h l b e r g N . , M i n e t J. & M i s o f B . 2 0 1 5 :
A d v a n c e s i n g e o m e t r o i d e a p h y l o g e n y , w i t h characterization o f a n e w f a m i l y based o n
Pseudobiston pinratanai (Lepidoptera, Glossata). Zoologica Scripta 4 4 ( 4 ) : 4 1 8 - 4 3 6 ,
https ://doi.org/10.1111 /zsc. 12108.
Ratcliffe J. M . & F u l l a r d J . H . 2 0 0 5 : T h e adaptive f u n c t i o n o f tiger m o t h clicks against
echolocating bats: a n e x p e r i m e n t a l and synthetic approach. Journal of Experimental
Biology 2 0 8 ( 2 4 ) : 4 6 8 9 - 4 6 9 8 .
R e g i e r J. C., M i t t e r C., M i t t e r K . , C u m m i n g s M . P., B a z i n e t A . L . , H a l l w a c h s W . , Janzen
D . H . & Z w i c k A . 2 0 1 7 : F u r t h e r progress o n the p h y l o g e n y o f N o c t u o i d e a (Insecta:
Lepidoptera) u s i n g an expanded gene sample. Systematic Entomology 4 2 : 8 2 - 9 3 .
R e g i e r J. C., M i t t e r C., S o l i s M . A . , H a y d e n J . E , L a n d r y B . , N u s s M . , S i m o n s e n T . J.,
Y e n S . - H . , Z w i c k A . & C u m m i n g s M . P. 2 0 1 2 : A m o l e c u l a r p h y l o g e n y f o r the p y r a l o i d
m o t h s (Lepidoptera: P y r a l o i d e a ) and its i m p l i c a t i o n s f o r h i g h e r - l e v e l classification.
Systematic Entomology 3 7 : 6 3 5 - 6 5 6 .
R e g i e r J. C , M i t t e r C , Z w i c k A . , B a z i n e t A . L . , C u m m i n g s M . P., K a w a h a r a A . Y . , S o h n
J . - C , Z w i c k l D . J., C h o S., D a v i s D . R . , Baixeras J., B r o w n J., Parr C , W e l l e r S., Lees
D . C . & M i t t e r K . T . 2 0 1 3 : A large-scale, h i g h e r - l e v e l , m o l e c u l a r phylogenetic study
o f the insect order L e p i d o p t e r a ( m o t h s and butterflies). PLOS ONE 8: e 5 8 5 6 8 .
R o d r i g u e z R . L . & G r e e n f i e l d M . D . 2 0 0 4 : B e h a v i o u r a l context regulates d u a l f u n c t i o n
o f ultrasonic hearing i n lesser w a x m o t h s : b a t avoidance a n d pair f o r m a t i o n .
Physiological Entomology 2 9 : 159-168.
R o e d e r K . D . 1962: T h e b e h a v i o u r o f free f l y i n g m o t h s i n the presence o f artificial
ultrasonic pulses. Animal Behaviour 10: 3 0 0 - 3 0 4 .
R o e d e r K . D . & T r e a t A . E . 1957: U l t r a s o n i c reception b y the t y m p a n i c o r g a n o f n o c t u i d
m o t h s . Journal of Experimental Biology 134(1): 127-57,
https ://doi.org/10.1002/iez. 1 4 0 1 3 4 0 1 0 7 .
R o s t o v s k a y a M . S., Z h u k o v a D . V . , I l l a r i o n o v a A . E . , U s t y u g o v a S. V . , B o r i s s e n k o A . V .
& S v i r i d o v A . V . 2 0 0 0 : Insect prey o f the L o n g - e a r e d b a t Plecotus auritus ( L . )
53
(Chiroptera: V e s p e r t i l i o n i d a e ) i n C e n t r a l Russia. Russian Entomological Journal 9 ( 2 ) :
185-189.
R y d e l l J., Skals N . , S u r l y k k e A . & S v e n s s o n M . 1997: H e a r i n g a n d b a t defence i n
g e o m e t r i d w i n t e r m o t h s . Proceedings of the Royal Society B: Biological Science 2 6 4 :
83-88.
R y d e l l , J. & Lancaster W . C . 2 0 0 0 : F l i g h t and t h e r m o r e g u l a t i o n i n m o t h s w e r e shaped b y
predation f r o m bats. Oikos 8 8 ( 1 ) : 13-18.
Sierro A . & A r l e t t a z R . 1997: Barbastelle bats (Barbastella spp.) specialize i n t h e
predation o f m o t h s : i m p l i c a t i o n s f o r f o r a g i n g tactics a n d conservation. Acta
Oecologica 18(2): 9 1 - 1 0 6 .
S i h v o n e n P . , M u t a n e n M . , K a i l a L . , B r e h m G . , H a u s m a n n A . & Staude H . S. 2 0 1 1 :
C o m p r e h e n s i v e m o l e c u l a r s a m p l i n g yields a robust p h y l o g e n y f o r g e o m e t r i d m o t h s
(Lepidoptera: G e o m e t r i d a e ) . PLOS ONE 6: e 2 0 3 5 6 .
Skals N . & S u r l y k k e A . 2 0 0 0 : H e a r i n g a n d evasive b e h a v i o u r i n t h e greater w a x m o t h ,
G a l l e r i a m e l l o n e l l a (Pyralidae). Physiological Entomology 2 5 : 3 5 4 - 3 6 2 .
S u r l y k k e A & K a l k o E . K . V . 2 0 0 8 : E c h o l o c a t i n g Bats C r y O u t L o u d t o Detect T h e i r
Prey. PLoS ONE 3 ( 4 ) : e2036. https://doi.org/10.1371/iournal.pone.0002036.
S u r l y k k e A . , F i l s k o v M . , F u l l a r d J. H . & Forrest E . 1999: A u d i t o r y relationships t o size
i n n o c t u i d m o t h s : bigger is better. Naturwissenschaften 86: 2 3 8 - 2 4 1 .
S v e n s s o n A . M . & R y d e l l J. 1998: M e r c u r y v a p o u r l a m p s interfere w i t h the b a t defence
o f t y m p a n a t e m o t h s (Operophtera spp.; G e o m e t r i d a e ) . Animal behaviour 5 5 ( 1 ) : 2 2 3 -
2 2 6 .
T e e l i n g E . C , Springer M . S., M a d s e n O., Bates P., O ' B r i e n S. J. & M u r p h y , W . J . 2 0 0 5 :
A m o l e c u l a r p h y l o g e n y f o r bats i l l u m i n a t e s biogeography a n d t h e f o s s i l record.
Science 3 0 7 : 5 8 0 - 5 8 4 .
ter Hofstede H . M . & R a t c l i f f e J. M . 2 0 1 6 : E v o l u t i o n a r y escalation: the b a t - m o t h arms
race. Journal of Experimental Biology 2 1 9 ( 1 1 ) : 1 5 8 9 - 1 6 0 2 .
ter H o f s t e d e H . M . , R a t c l i f f e J. M . & F u l l a r d J . H . 2 0 0 8 : N o c t u r n a l a c t i v i t y p o s i t i v e l y
correlated w i t h a u d i t o r y sensitivity i n n o c t u o i d m o t h s . Biology Letters 4 : 2 6 2 - 2 6 5 ,
https ://doi.org/10.1098/rsbl.2007.0617
T e r H o f s t e d e H . M . , G o e r l i t z H . R , R a t c l i f f e J. M . , H o l d e r i e d M . W . & S u r l y k k e A . 2 0 1 3 :
T h e s i m p l e ears o f n o c t u o i d m o t h s a r e tuned t o t h e calls o f their sympatric b a t
c o m m u n i t y . Journal of Experimental Biology 2 1 6 ( 2 1 ) : 3 9 5 4 - 3 9 6 2
5 4
v a n E l d i j k T . J. B . , W a p p l e r T . , Strother P . K . , v a n der W e i j s t C . M . H . , R a j a e i H . ,
Visscher, H . & v a n d e Schootbrugge B . 2 0 1 8 : A Triassic-Jurassic w i n d o w i n t o the
e v o l u t i o n o f Lepidoptera. Science Advances 4 ( 1 ) ,
https://doi.org/10.1126/sciadv.1701568.
v a n N i e u k e r k e n E . J , K a i l a L , K i t c h i n g I . J, K r i s t e n s e n N . P, Lees D . C , M i n e t J., M i t t e r
C , M u t a n e n M . , R e g i e r J . C , S i m o n s e n T . J., W a h l b e r g N . , Y e n S . - H . , Z a h i r i R . ,
A d a m s k i D . , B a i x e r a s J., B a r t s c h D . , B e n g t s s o n B . Ä., B r o w n J. W . , B u c h e l i S. R ,
D a v i s D . R . , d e Prins J . , de Prins W . , E p s t e i n M . E . , G e n t i l i - P o o l e P., G i e l i s C.,
Hättenschwiler P., H a u s m a n n A . , H o l l o w a y J. D . , R a l l i e s A . , K a r s h o l t O., K a w a h a r a
A . Y . , K o s t e r S., K o z l o v M . V . , L a f o n t a i n e J. D . , L a m a s G . , L a n d r y J.-F., L e e S., N u s s
M . , P a r k K - T . , Penz C., R o t a J., S c h i n t l m e i s t e r A . , S c h m i d t B . C., S o h n J.-C., S o l i s
M . A . , T a r m a n n G . M . , W a r r e n A . D . , W e l l e r S., Y a k o v l e v R . V . , Z o l o t u h i n V . V . &
Z w i c k A . 2 0 1 1 : O r d e r L e p i d o p t e r a L i n n a e u s , 1758. I n Z h a n g , Z . - Q . ( E d . ) A n i m a l
B i o d i v e r s i t y : A n o u t l i n e o f higher l e v e l classification a n d survey o f t a x o n o m i c
richness. O r d e r L e p i d o p t e r a L i n n a e u s , 1758. Zootaxa 3 1 4 8 : 2 1 2 - 2 2 1 .
V a u g h a n N . 1997: T h e diets o f B r i t i s h bats (Chiroptera). M a m m a l R e v i e w 2 7 ( 2 ) : 7 7 - 9 4 .
W a h l b e r g N . , W h e a t C . W . & Pena C . 2 0 1 3 . T i m i n g and patterns i n the t a x o n o m i c
diversification o f L e p i d o p t e r a (butterflies and m o t h s ) . PLOS ONE 8: e 8 0 8 7 5 .
W a k e f i e l d A . , S t o n e E . L . , Jones G . & H a r r i s S. 2 0 1 5 : L i g h t - e m i t t i n g diode street lights
reduce last-ditch evasive m a n o e u v r e s b y m o t h s to bat echolocation calls. Royal Society
open science 2 ( 8 ) , 1 5 0 2 9 1 .
W a t e r s D . A . 2 0 0 3 : Bats and m o t h s : w h a t is there left to learn? Physiological Entomology
2 8 ( 4 ) : 2 3 7 - 2 5 0 .
Y a c k J. E . & D a w s o n J. W . 2 0 0 8 : Insect ears. I n P. D a l l o s & D . Oertel. The Senses: A
Comprehensive Reference, Vol. 3: Audition, E l s e v i e r - O x f o r d , pp. 3 5 - 5 3 .
Y a g e r D . D . & S v e n s o n G . J. 2 0 0 8 : Patterns o f p r a y i n g mantis auditory s y s t e m e v o l u t i o n
based o n m o r p h o l o g i c a l , molecular, n e u r o p h y s i o l o g i c a l , a n d b e h a v i o u r a l data.
Biological Journal of the Linnean Society 9 4 ( 3 ) : 5 4 1 - 5 6 8 .
Y a n g X . , X u e D . & H a n H . 2 0 1 3 : T h e complete m i t o c h o n d r i a l g e n o m e o f Biston
panterinaria (Lepidoptera: G e o m e t r i d a e ) , w i t h phylogenetic u t i l i t y o f m i t o c h o n d r i a l
g e n o m e i n the Lepidoptera. Gene 5 1 5 ( 2 ) : 3 4 9 - 3 5 8 .
Z a h i r i R . , H o l l o w a y J. D . , K i t c h i n g I . J., L a f o n t a i n e J. D . , M u t a n e n M . & W a h l b e r g N .
2 0 1 2 : M o l e c u l a r phylogenetics o f Erebidae (Lepidoptera, N o c t u o i d e a ) . Systematic
Entomology, 37: 102-124. https://doi.org/10.1111/j. 1 3 6 5 - 3 1 1 3 . 2 0 1 1 . 0 0 6 0 7 .
55
Z a h i r i R . , K i t c h i n g I . J., L a f o n t a i n e J. D . , M u t a n e n M . & K a i l a L . 2 0 1 1 : A n e w m o l e c u l a r
p h y l o g e n y offers hope f o r a stable f a m i l y l e v e l classification o f t h e N o c t u o i d e a
(Lepidoptera). Zoologica Scripta 4 0 : 1 5 8 - 1 7 3 .
Z a h i r i R . , L a f o n t a i n e J. D . , S c h m i d t C , H o l l o w a y J. D , K i t c h i n g I . J, M u t a n e n M . &
W a h l b e r g N . 2 0 1 3 : Relationships a m o n g the basal lineages o f N o c t u i d a e (Lepidoptera,
N o c t u o i d e a ) based o n eight gene regions. Zoologica Scripta 4 2 , 4 8 8 - 5 0 7 .
Zaspel J . M . , W e l l e r S. J., W a r d w e l l C . T . , Z a h i r i R . & W a h l b e r g N . 2 0 1 4 : P h y l o g e n y
and e v o l u t i o n o f pharmacophagy i n tiger m o t h s (Lepidoptera: Erebidae: A r c t i i n a e ) .
PLoS One 9 ( 7 ) , e l 0 1 9 7 5 .
Zeale M . R . , B u t l i n R . K . , B a r k e r G . L . , Lees D . C . & Jones G . 2 0 1 1 : Taxon-specific P C R
for D N A barcoding arthropod prey i n bat faeces. Molecular ecology resources 11(2):
2 3 6 - 2 4 4 .
Z u k a l J . & G a j d o s i k M . 2 0 1 2 : D i e t o f Eptesicus serotinus i n a n agricultural landscape.
Vespertilio 16: 3 5 7 - 3 6 3 .
5 6